Експерименти з екзотичними бактеріями пояснили походження смугчастих залізних руд

Навчання 02 серпня 2022 Перегляди: 67

Ріс. 1. Смугчасті залізні руди (Banded iron ceations, BIFs). Ліворуч вгорі: найдавніша BIF еоархейського віку (близько 3,8 млрд років), формація Ісуа, південно-західна Гренландія. Ліворуч внизу: смугчаста залізна руда з найбільшого родовища в Західній Австралії (Hamersley Basin, Brockman Iron Oneation, Dales Gorge Member), що сформувався в кінці архея — початку протерозою (2,63-2,45 млрд років тому; див. W. Guo et al., 2011. Magnetic petrophysical results from the Hamersley Basin and their implications for interpretation of magnetic surveys). Фото з сайтів flickr.com і en.wikipedia.org. Праворуч: графік, що показує можливий зв’язок між інтенсивністю формування смугастих залізних руд (iron 1916 ation) і мантійними плюмами (continental plumes, global plumes), що поставляли двовалентне залізо в древній океан. По горизонтальній осі — час в млн років тому. Графік зі статті A. E. Isley, D. H. Abbott, 1999. Plume‐related mafic volcanism and the deposition of banded iron formation

Смугчасті залізні руди формувалися на дні докембрійських морів в результаті окислення розчиненого у воді двовалентного заліза. Передбачається, що ключову роль у цьому відігравали фотоферротрофи — бактерії, що окисляють залізо в процесі безкислородного фотосинтезу. Головним запереченням проти цієї гіпотези був вкрай низький вміст органіки в смугчастих залізних рудах. Експерименти з єдиною відомою на сьогодні пелагічною фотоферротрофною бактерією Chlorobium phaeoferrooxidans з африканського озера Ківу дозволили цей парадокс. Виявилося, що в умовах, характерних для докембрійського океану, залізовмісні частинки не прилипають до клітин C. phaeoferrooxidans і швидко осідають на дно, не захоплюючи клітини за собою. Тому, якщо смугчасті залізні руди формувалися за участю схожих бактерій, то в них і не повинно бути багато органіки. Біомаса, яка тоне набагато повільніше, забиралася течіями далеко від місць осадження трьохвалентного заліза. Підсумковим продуктом її розкладання повинен був бути метан, що допомагав Землі не замерзнути в ті далекі часи, коли Сонце світило слабше, ніж зараз.

Більшу частину відомих запасів залізної руди становлять так звані смугасті залізні руди або джеспіліти (Banded iron iveations, BIFs). Сформувалися вони в основному в ті часи, коли вільного кисню в атмосфері і гідросфері планети ще не було або було дуже мало. Вік найдавніших BIFs — близько 3,8 млрд років (рис. 1). Пік формування смугастих залізних руд припадає на кінець архею — початок протерозою (приблизно 2,6-2,4 млрд років тому), тобто на період, що передував «великій кисневій події» (див.:«Велика киснева подія» на рубежі архея і протерозою не було ні великою, ні подією, «Елементи», 02.03.2014). Можна припустити, що цей пік був пов’язаний з посиленням мантійної конвекції в кінці архея (B. Marty et al., 2019. Geochemical evidence for high volatile fluxes from the mantle at the end of the Archaean), що могло збільшити приплив двовалентного заліза в океан. Наприкінці палеопротерозою, близько 1,7 млрд років тому, процес формування BIFs практично припинився, якщо не вважати самого пізнього епізоду в кріогеновому періоді (близько 0,7 млрд років тому), коли біосфера була майже знищена катастрофічним оледенінням і в якихось областях океану могли знову скластися умови, характерні для більш ранніх етапів історії планети.

Смугчасті залізні руди формувалися на дні докембрійських морів в результаті окислення розчиненого у воді двовалентного заліза (Fe (II)). На дні осаджувалися оксиди і оксигідроксиди заліза змішаної валентності, з переважанням трьохвалентного Fe (III).

Характерною особливістю смугастих залізних руд є чергування шарів з високим і низьким вмістом заліза. Товщина шарів може становити від часток міліметра до декількох сантиметрів. Це вказує на періодичність (ймовірно, сезонну, хоча впевненості в цьому немає) окислення заліза і змушує задуматися про можливу біогенну природу BIFs.

У більшості теоретичних моделей формування BIFs безпосередньо пов’язується з фотосинтезуючими мікробами. Передбачається, що коли умови для розвитку цих мікробів були сприятливі (наприклад, влітку), відкладався шар з високим вмістом заліза, а в несприятливих умовах (наприклад, взимку), вміст заліза в донних опадах виявлялося набагато нижче.

У ролі творців BIFs могли виступати або оксифототрофи — виробляють кисень предки сучасних ціанобактерій, або фотоферротрофи — аноксигенні фотосинтезуючі залізоокисливі бактерії. Ціанобактерії при фотосинтезі забирають електрон у води і в якості побічного продукту виробляють кисень, який потім може окислити Fe (II) до Fe (III). Фотоферротрофи забирають електрон безпосередньо у Fe (II), виробляючи Fe (III) як побічний продукт.

Варіант з фотоферротрофами більш імовірний, особливо для архейських BIFs. Перші смугчасті залізні руди почали формуватися, мабуть, задовго до появи кисневого фотосинтезу (див.:Геноми нововідкритих ціанобактерій свідчать про пізню появу кисневого фотосинтезу, «Елементи», 03.04.2017). Крім того, передбачається, що в безкислородному архейському океані, який був багатий двовалентним залізом і бідний фосфором, «залізний» фотосинтез міг бути вигідніше кисневого. Можливо, фотоферротрофи перемагали в конкуренції оксифототрофів, не даючи їм сильно розплодитися. Тому саме фотоферротрофи, швидше за все, були в цьому океані головними продуцентами органіки (C. Jones et al., 2015. Iron oxides, divalent cations, silica, and the early earth phosphorus crisis).

Однак біогенна теорія походження BIFs досі не могла пояснити, чому в смугчастих залізних рудах, як правило, дуже мало органіки. Експерименти показували, що залізовмісні частинки, що утворюються в якості побічного продукту при фотосинтезі, міцно прилипають до клітин фотосинтезуючих бактерій. Це логічно, оскільки поверхня таких частинок зазвичай заряджена позитивно, а поверхня бактеріальних клітин — негативно. Отже, разом з тривалентним залізом повинна була захоронюватися в донних опадах практично вся біомаса, яка утворилася в ході окислення двовалентного заліза. І для фотоферротрофів, і для оксифототрофів на кожен атом зафіксованого (органічного) вуглецю має припадати по чотири атоми окисленого заліза. З цього випливає, що в типових BIFs (таких як Dales Gorge BIF, рис. 1), виходячи зі змісту них Fe (III) близько 37%, має бути приблизно два вагових відсотки вуглецю. Насправді вуглецю там набагато менше: в середньому 0,27%.

Було незрозуміло, куди подівся інший вуглець. Звичайно, органіку в донних опадах могли розкладати анаеробні гетеротрофні мікроби. Однак безкисневе окислення органіки в тодішніх умовах (а в архейському океані був дефіцит не тільки кисню, але й інших окислювачів, таких як сульфати) повинно було супроводжуватися відновленням трьохвалентного заліза назад до двовалентного. Але тоді мінеральний склад BIFs був би зовсім іншим. Загалом, у прихильників біогенної теорії ніяк не сходилися кінці з кінцями.

Мікробіологи і геохіміки з Канади, Німеччини, Іспанії та США повідомили в журналі Science Advances про красиве рішення цього парадоксу. Рішення знайшлося в ході експериментів з різними фотосинтезуючими мікробами в безкислородному середовищі в присутності Fe (II). Головним героєм дослідження стала анаеробна фотоферротрофна бактерія Chlorobium phaeoferrooxidans з озера Ківу в Східній Африці. Позаминулого року автори повідомили про прочитання її геному (S. A. Crowe et al., 2017. Draft Genome Sequence of the Pelagic Photoferrotroph Chlorobium phaeoferrooxidans).

Інтерес до цього мікробу пов’язаний з тим, що Chlorobium phaeoferrooxidans — єдиний відомий на сьогоднішній день пелагічний (тобто живе в товщі води) фотоферротроф. У контексті проблеми походження BIFs це дуже важливо, тому що з настільки масштабним окисленням розчиненого заліза в архейському океані могли впоратися тільки пелагічні, але не донні мікроби — хоча б тому, що пелагічні фототрофи можуть жити всюди в поверхневій зоні океану, а донні — тільки на мілководдях, куди проникає світло.

Інші сучасні фотоферротрофи, такі як Chlorobium ferrooxidans (цей вид автори теж використовували у своїх експериментах), походять з донних відкладень, а не з товщі води. Крім двох екзотичних фотоферротрофів з роду Chlorobium в експериментах взяли участь масові і широко поширені оксифототрофи — морські ціанобактерії Synechococcus.

Вчені вирощували всіх цих бактерій у воді з різними концентраціями двовалентного заліза, фосфору і кремнію. Коли культура досягала певної (пізньої експоненціальної) фази росту (див. ріст бактерій), колбу акуратно перевертали і чекали, поки зважте осяде. Після цього визначали, яка частка клітин осіла на дно разом з прилипшими до них залізовмісними частинками, що утворилися в ході фотосинтезу, а яка залишилася в товщі води.

Експерименти показали, що Chlorobium phaeoferrooxidans зв’язується із залізовмісними частинками набагато меншою мірою, ніж дві інші фотосинтезуючі бактерії. Це видно і на електронних мікрофотографіях (рис. 2).

Ріс. 2. Клітини пелагічної фотоферротрофної бактерії Chlorobium phaeoferrooxidans, до яких майже не прилипають залізовмісні частинки (вгорі), і обліплені такими частинками клітини донної фотоферротрофної бактерії C. ferrooxidans (внизу). Ліві зображення зроблені за допомогою скануючого, праві — за допомогою трансмісійного електронного мікроскопа. Фото з обговорюваної статті в Science Advances і додаткових матеріалів до неї

Взагалі-то це логічно, адже якби побічні продукти фотосинтезу захоплювали клітини Chlorobium phaeoferrooxidans на дно, цей мікроб не був би пелагічним: він просто не зміг би довго залишатися в товщі води. Так що головний висновок дослідження можна було вивести чисто логічно, міркуючи приблизно так: «тільки пелагічні мікроби могли створити BIFs — ці мікроби не були б пелагічними, якби до них чіплявся преципітат — значить, він до них не чіплявся — отже, в BIFs не повинно бути багато органіки». Однак знайти реального живого пелагічного фотоферротрофа і показати, що преципітат до нього дійсно не пристає — це зовсім інший рівень доказовості.

Додаткові експерименти показали, що схильність залізовмісних частинок прилипати до бактеріальних клітин залежить, з одного боку, від властивостей клітинної поверхні, з іншого — від наявності в середовищі кремнію і фосфору. Чим більше у воді будь-якого з цих двох елементів, тим слабший позитивний заряд на поверхні залізовмісних частинок, оскільки аніони кремнію і фосфору вбудовуються в них. При досить великих концентраціях Si або P частинки преципітату стають негативно зарядженими. У цьому випадку вони набагато слабше прилипають до негативно зарядженої поверхні клітин. Це справедливо для всіх трьох бактерій, проте Chlorobium phaeoferrooxidans при будь-яких концентраціях Si і P успішніше залишається на плаву, ніж C. ferrooxidans і Synechococcus.

В архейському океані, порівняно з сучасним, було мало фосфору, але багато кремнію. При тих концентраціях Si і P, які імовірно були характерні для архейського океану, частинки преципітату заряджені негативно. Вони практично не пристають до клітин Chlorobium phaeoferrooxidans і не тягнуть його на дно, так що майже всі клітини залишаються в товщі води. У тих же умовах у C. ferrooxidans на дні виявилося (після перевертання колби з культурою) близько 30% клітин, у Synechococcus — близько 40%.

Ці відмінності пов’язані з хімічними властивостями клітинної поверхні, зокрема, з числом аніонних функціональних груп, що мають високу спорідненість до Fe³ +. Це впливає на заряд клітинної поверхні. У пелагічного Chlorobium phaeoferrooxidans в «архейських» умовах поверхня клітини несе сильний негативний заряд, і частинки преципітату від неї відштовхуються. У донного C. ferrooxidans в тих же умовах поверхневий заряд майже відсутній, тому частинки преципітату прилипають до нього сильніше. Автори зазначають, що хімія клітинної поверхні Chlorobium phaeoferrooxidans досить типова для грамотрицьких бактерій (на відміну від донного C. ferrooxidans, який у цьому відношенні є «ухиляється» формою). Тому цілком можливо, що стародавні архейські фотоферротрофи були схожі на Chlorobium phaeoferrooxidans за своєю здатністю відштовхувати частинки преципітату.

Таким чином, дослідження показало, що якщо за формування смугастих залізних руд відповідальні пелагічні фотоферротрофи, то в цих рудах не повинно бути багато органіки. Важкі залізовмісні частинки швидко тонули і захоронювалися окремо від біомаси, яка тоне на 4-5 порядків повільніше. Тому BIFs формувалися там, де активно йшов «залізний» фотосинтез — насамперед у зонах апвелінгу, де закисне залізо Fe (II) з донних гідротермальних джерел активно надходило у фотичну зону. Органіка, що носиться течіями, захоронювалася десь в інших місцях. Дійсно, протягом усього архею йшло утворення багатих органікою сланців, ніяк не пов’язаних з BIFs.

У заключній частині статті автори описують модель, вибудувану ними на основі нових даних (про поховання заліза окремо від біомаси) і покликану в самих загальних рисах охарактеризувати кругообіг заліза і вуглецю в архейській біосфері (рис. 3). Дослідники постаралися врахувати всі основні кількісні параметри (площа континентів, швидкість течій, інтенсивність апвеллінгів і гідротермального припливу Fe (II) в океан, хімічний склад атмосфери і гідросфери тощо). На жаль, багато з цих параметрів для архея відомі лише приблизно, а деякі взагалі не відомі, так що їх можна реконструювати лише з загальних міркувань і за аналогією з сучасною ситуацією. Про високу точність таких реконструкцій говорити не доводиться. Але все ж деякі тенденції модель, швидше за все, описує вірно. Особливо важливими є два висновки.

Ріс. 3. Модель архейської прибережної зони апвелінгу. Показано основні процеси моделювання: «залізний» фотосинтез, в ході якого двовалентне залізо (Fe² +), що надходить з донних гідротермальних джерел, окисляється (Iron oxidation) до трьохвалентного (Fe (O_H) 3) і виробляється біомаса (_[CH20]). Трьохвалентне залізо тоне неподалік від району свого формування, утворюючи смугчасту залізну руду (BIF) і захоплюючи з собою якусь частину біомаси. Інша біомаса забирається течією і частково захоронюється в багатих органікою сланцях (Shale), частково переробляється анаеробними гетеротрофами, які виробляють молекулярний водень (H2), що використовується потім метаногенами для виробництва метану ₍CH4). Альтернативний шлях розкладання органіки пов’язаний з відновленням трьохвалентного заліза назад до двовалентного, причому цей шлях ніби конкурує за органіку з метаногенезом (Iron reduction/methanogenesis). Малюнок з обговорюваної статті в Science Advances

По-перше, для створення фотоферротрофами всіх архейських смугастих залізних руд всього необхідного вистачає з великим запасом (гідротермального припливу закисного заліза, швидкості течій, продуктивності самих фотоферротрофів, дефіцитного фосфору тощо). Потрібно тільки, щоб помітна частина біомаси не захоронювалася разом із залізом. Таку можливість автори якраз наочно продемонстрували у своїх експериментах. Таким чином, ідея про те, що саме фотоферротрофи відповідальні за формування смугастих залізних руд у стародавньому безкислородному океані, отримала вагоме підтвердження.

По-друге, якщо визнати, що частина біомаси піддавалася мікробній деградації не в опадах з високим вмістом Fe³ + (де безкислородне окислення органіки супроводжувалося б відновленням заліза), а десь ще, то це повинно було супроводжуватися виділенням великої кількості метану (див. метаногенез). Археї-метаногени використовують як джерело вуглецю або C_O2 (у цьому випадку їм потрібен молекулярний водень, що утворюється при збражуванні органіки анаеробними бактеріями), або найпростіші органічні сполуки (форміат, ацетат, метанол, метиламіни тощо). Побічним продуктом життєдіяльності метаногенів є метан, який при гострому дефіциті відповідних окислювачів (кисню, сульфатів, нітратів) навряд чи міг кимось ефективно окислюватися (див. Метанотрофи) і повинен був надходити в атмосферу.

Автори розрахували, що розкладання незахороненої біомаси фотоферротрофів за участю метаногенів повинно було (при самих правдоподібних параметрах) поставляти в атмосферу близько 50 млн тонн метану на рік, і тоді концентрація метану в атмосфері підтримувалася б на рівні 10 ppm (об’ємних частин на мільйон). Звичайно, це лише середня і вкрай приблизна оцінка: у допустимому діапазоні модельних параметрів вона варіює від 1 до 20 ppm. Для порівняння, в наші дні концентрація метану наближається до позначки 1,9 ppm, а доіндустріальний рівень був 0,7 ppm.

Така кількість метану в атмосфері сама по собі не могла забезпечити теплий клімат при тьмяному архейському сонці (див.:Парадокс слабкого молодого Сонця), але воно могло сприяти цьому побічно, через якісь позитивні зворотні зв’язки, наприклад, підвищуючи продуктивність інших варіантів аноксигенного фотосинтезу — а це, в свою чергу, вело б до надходження додаткового метану в атмосферу.

Дослідження показало, як вивчення екзотичних реліктових мікробів може пролити несподівано яскраве світло на стародавню історію нашої планети.

Джерело: Katharine J. Thompson, Paul A. Kenward, Kohen W. Bauer, Tyler Warchola, Tina Gauger, Raul Martinez, Rachel L. Simister, Céline C. Michiels, Marc Llirós, Christopher T. Reinhard, Andreas Kappler, Kurt O. Konhauser and Sean A. Crowe. Photoferrotrophy, deposition of banded iron formations, and methane production in Archean oceans // Science Advances. 2019. V. 5(11), eaav2869. DOI: 10.1126/sciadv.aav2869.

Див. також про реконструкцію подій архейського еона:

1) Елементний склад континентальної кори допоміг датувати початок тектоніки плит, «Елементи», 28.01.2016.

2) Сульфідні включення в алмазах свідчать про те, що субдукція почалася ще в археї, «Елементи», 06.05.2019.

3) Найдавніші бактерії архею не були сульфатредукторами, «Елементи», 28.09.2012.

4) Нова модель зв’язала 17бактерії

Олександр Марков