Хижі рослини на полюванні та ловлі

Кожній суті потрібні для життя азот і фосфор. Тварини отримують їх з їжею, рослини — з ґрунту. Якщо ж ґрунт потрібними елементами бідний, рослинам доводиться ловити тварин і всмоктувати розчинені поживні речовини з перевареного видобутку. Хижання виникало під час еволюції покритосемінних неодноразово і незалежно, і пастки у рослин різні. Основних принципів полювання, однак, два: активне упіймання і пасивна пастка.

До пасивних мисливців належать, наприклад, представники численного роду Nepenthes. Вони виділяють солодкий нектар, що приваблює комах, які, послизнувшись, падають у глечик-пастку зі слизькими стінками і травленою рідиною на дні. Пастки активних мисливців рухаються, реагуючи на дотик видобутку. Рослини не мають м’язів, і в рух їх приводять гідравлічні процеси: рідина переміщується між клітинами і тканинами, підвищуючи осмотичний тиск в одних місцях, послаблюючи в інших і змінюючи таким чином кривизну відповідного органу. Швидкість подібних рухів залежить насамперед від величини шляху, який повинна подолати вода, і, отже, обмежена швидкістю дифузійних процесів. Вона не дуже велика — згадайте, як неспішно росянки Drosera згортають своє ловче листя. Але їм можна і не поспішати, оскільки комаха вже прилипла до численних клейких волосин.

Однак багато хижих рослин мають швидкодіючі пастки, які на одній гідравліці працювати не можуть. І хоча вони описані дуже давно, принцип їх дії залишався загадкою до тих пір, поки не з’явилися швидкісна відеозйомка, комп’ютерне моделювання та інші технічні нововведення, що дозволили нарешті вченим з’ясувати те, що вони давно хотіли знати, але не у кого було запитати. Тоді й виявилося, що багато рослин використовують пругу енергію, яка суттєво підвищує швидкодію пасток.

Бавовна

Один з найвідоміших і найшвидших мисливців — венерина мухоловка Dionaea muscipce( рис. 1). Ця невелика рослина має 5-7 спритного листя, верхня частина якого являє собою пастку з двох половинок, з’єднаних жилками. Розпахнута пастка приваблює комах своєю яскравою підкладкою, але в центрі кожної дольки знаходяться чутливі волоски — механосенсори, що виробляють електричний сигнал. Якщо зачепити їх двічі з інтервалом 0,75-20 с, рідина в тканинах приходить у рух, приливає в клітини зовнішньої стінки, з внутрішніх клітин відкачується і через 100 мс пастка захлопується. Така швидкість вразила ще Дарвіна, який назвав цю рослину однією з найдивніших у світі. Однак зміна тургора подібної швидкодії не пояснює.

Ріс. 1. Венерина мухоловка Dionaea muscipce. Половинки відкритої пастки увігнуті всередину, у закритої — вигнуті назовні’) «>

Ріс. 1. Венерина мухоловка Dionaea muscipce. Половинки відкритої пастки увігнуті всередину, у закритої — вигнуті назовні

Проблемою зацікавилися фахівці Кембриджського і Гарвардського університетів та університету Провансу (Nature, 2005, 433, 421-425, DOI:10.1038/nature03185). Використавши швидкісну відеозйомку, вони встановили, що пастка закривається в три етапи. Початковий, повільний, займає 1/3 с, за цей час відбувається 20% зміщення створок. Основне закриття (60%) відбувається за 1/10 с, це швидкий етап, а фінал знову повільний, близько 1/3 сек.

Вчені нанесли координатні мітки на зовнішню поверхню ловчого листа і простежили за зміною його геометрії в процесі закривання, виміряли напругу, що виникає в тканинах листа, і навіть створили просту модель поведінки пастки, де лист представлений як тонка, слабо викривлена еластична раковинка. В результаті вийшла наступна картина.

Спритний лист має два стани, стійкі до малих механічних обурень: відкрите і закрите. Половинки відкритої пастки увігнуті всередину, у охопленої вони вигнуті, закрита пастка округла. Коли комаха зачіпає сенсорне волосся, рідина притікає в циліндричні клітини зовнішньої поверхні пастки. Довгі осі цих клітин розташовані поперек аркуша, будь-яка зміна тургора призведе до його деформації. Клітини наливаються рідиною, лист повільно і майже непомітно оку змінює кривизну до тих пір, поки не втрачає свій стійкий «відкритий стан». Тоді вивільняється накопичена в увігнутих створках пружна енергія, і лист швидко переходить у другий стійкий стан, вигинаючись в інший бік. Пастка захлопується, проте не до кінця. У її тканинах перпендикулярно поверхні листа продовжує рухатися рідина, і, коли конфігурація пастки змінюється, цей потік гальмує рух. Завершальний етап закривання пастки відносно плавний.

Швидкість замикання залежить від розмірів, товщини і викривленості часток. Великий, викривлений лист виділяє більше упругої енергії і захлопується швидше, ніж маленький і слабо вигнутий.

Автори дослідження назвали пристрій венериною мухоловки геніальним технічним рішенням. А фахівці Массачусетського університету в Амхерсті врахували венерин досвід і розробляють плавно і швидко діючі перемикачі, принцип роботи яких заснований на зміні кривизни тонких плівок певної форми (Proceedings of the National Academy of Sciences, 2015, 112,  11175-11180; DOI:10.1073/pnas.1509228112).

Кидок

Вище ми згадували росянок як хижаків активних, але неспішних. Їх листя вкрито волосинами, що виділяють крапельки клею для залучення і упіймання комах. Щоб повністю огорнути спійману видобуток, лист росянки загортається, і цей процес займає від декількох хвилин до декількох годин. Коли видобуток спійманий і задушений, залози на клейких волосинах і на поверхні листя виділяють травні ферменти, розчиняють видобуток і всмоктують поживні речовини.

Але є серед росянок один австралійський вид, Drosera glanduligera, який відрізняється від інших наявністю чутливих неклейких (сухих) волосин, здатних згинатися за долі секунди. Цей феномен вперше виявив австралійський біолог Річард Девіон в 1974 році, а опублікував свої спостереження в кінці 1990-х. Він писав, що сухе волосся, коли комаха за нього зачіпає, закидає жертву прямо в центр пастки, всіяний клейкими залозами. Через роки за дослідження австралійської росянки взялися фахівці університету Фрайбурга (Німеччина). Вони також використовували швидкісну відеозйомку та електронну мікроскопію, представили перші експериментальні докази того, що неклейке волосся дійсно бере участь у затриманні видобутку, і запропонували пояснення механізму їх дії (PLoS ONE, 2012, 7 (9): e45735, DOI:10.1371/journal.pone.0045735).

Австралійська росянка утворює на землі розетку листя близько 4 см у діаметрі. Кожен лист-пастка має форму ложки і покритий численними клейкими волосинами, а ще у нього є 12-18 волосин, видатних за краї розетки (рис. 2). У природних умовах рослина ловить переважно піших членистоногих. Дослідники вирощували росянку в теплиці і згодовували їй перед відеокамерою дрозофіл Drosophila melanogaster. Рухи волосин записували без комах, стимулюючи їх дотиком нейлонової нитки.

Ріс. 2. Круглі листя австралійської росянки Drosera glanduligera оснащені спритними волосинами двох типів

Камера зафіксувала, що обидва типи волосин спрацьовують у відповідь на дотик. Упіймання комах відбувається у два етапи. Спочатку сухе волосся катапультує комаху, що зачепила його, до центру листа, де воно потрапляє на клейке волосся, яке повністю обхоплює видобуток хвилини за дві. Це більш складна система, ніж у інших росянок, які полюють, покладаючись виключно на липкість. Пристосування австралійської росянки цілком можна назвати катапультою-пасткою. На трепетання вже спійманих мух воно не реагує, тільки на тих, що наближаються до рослини.

Ріс. 3. Рух волосини-катапульти австралійської росянки з інтервалом 5 мс. Праворуч — швидкість (лінія точками) і прискорення (пунктиром) головки катапульти

Катапульта має близько 6 мм в довжину і закінчується чутливою головкою, її подразнення викликає деформацію шарнірної зони волосини, розташованої ближче до центру листа. Кидок триває близько 75 мс, тобто ця пастка спрацьовує швидше, ніж у венериної мухоловки. При цьому головка катапульти розвиває максимальну швидкість 0,17 м/с і прискорення до 7,98 м/с² (рис. 3). Швидкість пасток залежить від температури і вологості, найшвидше вони рухаються в дуже спекотні дні.

Шарнірна зона катапульти скручується, імовірно, тому, що певні клітини в ній втрачають воду і «здуваються», а нижні як і раніше залишаються напруженими і пружними (рис. 4). Точний механізм скручування ще належить встановити.

Ріс. 4. Волосина-катапульта австралійської росянки. Справа — шарнірна зона великим планом. На ній чітко видно западинки, які виникли на місці клітин, що здулися

Катапульта — пристрій одноразової дії. Стиснення клітин, можливо, їх пошкоджує, і волосина вже не розпрямляється. Однак за три-чотири дні в австралійської росянки відростає новий лист, тож заново взводити катапульту сенсу, що спрацювала, немає.

На думку дослідників, катапульта розширює зону досяжності ловчого листа і дозволяє зловити більш великий видобуток, який відірвався б від однієї-двох крапель клею. З центру листа, де її оточують численні клейкі волоски і травні залози, вибратися набагато важче.

Всмоктування

Як не швидкі росянка з мухоловкою, є хижа рослина, яка діє блискавично: око не встигає помітити, куди дівається видобуток. Але дослідники університетів Гренобля і Фрайбурга застосували відеозйомку зі швидкістю 15 тисяч кадрів на секунду і все розглянули (Proceedings of the Royal Society B, 2011, 278, 2909-2914, DOI:10.1098/rspb.2010.2292; AoB PLANTS, 2015, plv140, DOI:10.1093/aobpla/plv140).

Рід бульбашок Utricularia налічує близько 240 видів, поширених по всьому світу, переважно в Південній Америці та Австралії. Вони ростуть на берегах водойм у вологому ґрунті, на вологих скелях і стовбурах дерев, плавають у воді. Справжніх коренів у них немає, тільки кореневидні вирости (ризоїди), які утримують рослину на місці. Вчені працювали з трьома водяними видами U. australis, U. inflata і U. vulgaris, які полюють, всмоктуючи здобич у пастки-бульбашки (рис. 5). Жертвами стають усі, хто може поміститися всередині; трапляється, що голова занадто великої видобутку стирчить назовні. Діаметр пасток варіює від 0,5 до 6 мм залежно від виду.

Ріс. 5. Водяна хижа рослина Utricularia sp. оснащено пастками-бульбашками

У ловчої бульбашки досить складна будова. Його щільні стінки всередині і зовні покриті залізами. Зовнішні, швидше за все, беруть участь у відкачуванні води з пастки. Внутрішні, на думку дослідників, також повинні відкачувати воду, а ще виділяти травні ферменти (протеазу, кислу фосфатазу та естеразу) і всмоктувати поживні речовини, але які саме залози за що відповідальні, поки невідомо.

Пастка закрита випуклим люком з вільним нижнім краєм (рис. 6а). З боку камери вхід під люком укріплений утовщеним, відігнутим вгору «порогом». Він забезпечений залізами, що виділяють полісахаридний слиз, який допомагає зробити вхід у пастку водонепроникним і полегшує ковзання люка. Поруч із входом стирчать чутливі волоски: розгалужені «антени» і нітевидні щетинки. Коли пропливаюча повз видобуток ця волосина зачіпає, люк відкривається і пастка її поглинає.

Ріс. 6. Пастка бульбашечки Utricularia inflata:

а — общий вид пузырька, хорошо видны вогнутые стенки ловушки.

б — взведенная ловушка с вогнутыми стенками и сработавшая (люк справа)

Цій блискавичній дії передує довга підготовка: залози ловчої бульбашки близько години активно викачують з неї воду. Через різницю тиску (всередині порожнеча, зовні вода) еластичні стінки пастки прогинаються, запасаючи пружну енергію (рис. 6б). У такому стані пастка бульбашки схожа на стислу клістирну грушу. Її можна звести вручну, стиснувши пальцями, і вона випустить воду.

Коли люк відкривається, вода буквально вривається в порожню пастку, дослідники навіть завихрення спостерігали. У бульбашки U. inflata швидкість течії на відстані 500 мкм від входу досягає 1,5 м/с, і у жертви, що потрапила в цей потік, немає шансів на порятунок. Все трапляється за 0,5 мс, потім пастка заповнюється водою, її стінки розслабляються, і люк приблизно за 2,5 мс повертається у вихідне положення. Видобуток задихається в бульбашці, і його перетравлюють. Через 15-30 хв після захлопування люка (залежно від виду) рослина знову починає відкачувати воду. У бульбашок багаторазові пастки.

Ріс. 7. Модель куполоподібного люка бульбашки. Він відкривається, вдавлюючись. На крайньому правому малюнку люк відкритий наполовину

Швидкість всмоктування визначається здатністю люка швидко відкриватися і закриватися. Вчені розробили модель, в якій люк представлений як половина еліпсоїда, одна межа його фіксована, а інша рухлива (рис. 7). Згідно з цією моделлю, дотик до волосин викликає невелику деформацію середньої частини люка і зміщення його нижнього вільного краю, після чого він більше не в силах стримувати напір води. Куполоподібний люк вдавлюється з одного боку, відкриваючи вхід. Цю подію можна назвати розблокуванням, її прискорює вивільнення упругої енергії стінок пастки, яка переходить у кінетичну. Поки швидкість потоку висока, люк відкритий, але, коли тиск всередині і зовні вирівнюється, він приймає свою вихідну випуклу форму, щільно закриваючи пастку.

Спостереження показали, що пастки можуть спрацювати спонтанно: за 20 днів один бульбашка відкривалася вхолосту 60 разів з інтервалами від 5 до 20 годин. Спонтанне спрацювання може бути викликано зовнішніми причинами — коливаннями температури або пропливаючим повз сміття — або ж воно відбувається, щоб занадто довго не тримати пастку зведеної і запобігти втомі матеріалу.

Удар

Як швидко, виявляється, можна рухатися, не маючи ні м’язів, ні нервів, ні шарнірів. Більш того, можна навіть не витрачати енергію на перекачування води і деформацію листя. Хижа азіатська рослина Nepenthes gracilis струшує комах у пастку, використовуючи удари дощових крапель.

Відомо близько 120 видів непентесів. Вони заманюють здобич у висячі пастки — глечики, що виділяють нектар (рис. 8). Кувшинчик складається з тіла, частково заповненого травною рідиною, ободка по краю (перистома) і кришечки, яка захищає від дощу вміст глечика. Велика частина виділених нектар залоз розташована під кришкою і навколо внутрішньої кромки перистому. У суху погоду глечик безпечний, і комахи охоче залазять всередину поласувати нектаром. Але після дощу перистом покривається тонкою водяною плівкою, стабільною і дуже слизькою. Крім перистому небезпеку становлять внутрішні стінки глечика, вистелені тонким шаром воску, який заважає утриматися на рослині. Крім того, ці платівки легко ламаються і забивають липучі подушечки комах, зменшуючи зчеплення. А на дні глечика — в’язка рідина з травними ферментами. Кругом небезпеки!

Ріс. 8. Пастка Nepenthes gracilis. Ліворуч — готовий до затримання глечик, його кришечка відкрита і розташована горизонтально. Справа — мураха ласує нектаром. Внутрішні стінки глечика і нижня частина кришечки покриті восковим нальотом’) «>

Ріс. 8. Пастка Nepenthes gracilis. Ліворуч — готовий до затримання глечик, його кришечка відкрита і розташована горизонтально. Справа — мураха ласує нектаром. Внутрішні стінки глечика і нижня частина кришечки покриті восковим нальотом

N. gracilis відрізняється від інших непентесів тим, що у нього воском покриті не тільки стінки, але і нижня поверхня кришечки, причому віск на різних частинах глечика явно різної якості. Німецька дослідниця комоїдних рослин Ульріке Бауер, що працює зараз в різних британських університетах, і її колеги звернули якось увагу на мураха, який ковзав і падав на стінках, а по кришечці йшов спокійно. Їх інтерес зріс, коли заховався під кришечкою від дощу жук зірвався і полетів вниз після того, як по ній вдарила крапля. Мурахи в дощову погоду теж часто падали. Тоді вчені запідозрили, що кришечка відіграє важливу роль у полюванні N. gracilis, перенесли експерименти в лабораторію, досліджували роль кришечки в затриманні видобутку, а також детально вивчили структуру її воскових кристалів за допомогою скануючого електронного мікроскопа (PLoS ONE, 2012, 7 (6): e38951. DOI:10.1371/journal.pone.0038951; Proceedings of the National Academy of Sciences, 2015, 112, 13384–13389, DOI:10.1073/pnas.1510060112).

Польові спостереження показали, що з нижньої частини кришечки мурахи падають тільки під час дощу і деякий час після нього, поки по ній вдаряють краплі, проте властивості воску в сиру погоду не змінюються. У лабораторії дослідники працювали з спійманими на волі мурахами Crematogaster sp., звичайними візитерами N. gracilis. Комах запускали на свіжозрізані глечики, орієнтовані вертикально, як у природі, а коли мурахи приступали до трапези, кидали на кришечку краплі з висоти 40 см. Досліди проводили на відкритій веранді, через рух повітря краплі падали на різні місця кришечки. Краплі збили близько 40% мурахів, які забралися під неї, і вчені змогли з’ясувати, що при дощі найбезпечніше сидіти біля основи кришечки. Ні до, ні після штучного дощу жодна комаха не впала.

Якщо змастити нижню частину кришки нетоксичним силіконовим полімером, який робить поверхню кільказкою, або стерти віск з її поверхні, то ефективність полювання істотно знижується: краплі збили лише двох мурахів з 46. Але декого непентес може зловити за допомогою перистома і внутрішньої стінки.

За даними скануючої електронної мікроскопії, віск на внутрішній стінці глечика має таку ж структуру, як у інших видів непентеса (рис. 9). Це шар воскових платівок товщиною близько 3 мкм, об’єднаних в короткі воскові кристали. Мурахи по них ковзають. Нижня частина кришки утикана восковими стовпчиками близько 1,8 мкм у висоту і 1,57 мкм у діаметрі. Іноді ці стовпчики об’єднані в щільні блоки. Поверхня кутикули між стовпчиками абсолютно гладка. Воскові стовпчики заважають мурахам триматися за поверхню кришки, їм важко всунути між ними лапки. Вимірювання сили зчеплення показали, що виснаження кришечки для мурашок більш слизька, ніж чиста скляна поверхня. Але вони якось тримаються і ходять по кришці досить впевнено, поки немає дощу.

Ріс. 9. Восковий наліт на внутрішній стінці (зверху) і нижній частині кришки (внизу) глечика N. gracilis

Кришечка N. gracilis дещо менше, легше і жорсткіше, ніж у інших видів. Завдяки цим властивостям вона відгукується на удар краплі, що потрапляє на неї, як торсійна пружина: різко йде глибоко всередину глечика, а потім після декількох коливань повертається у вихідне положення. Амплітуда коливань її краю становить 3,83 ^ 3,09 мм, максимальна швидкість досягає 1,5 м/с, а прискорення — 300 м/с². Не дивно, що мураха від такого поштовху злітає зі слизької кришечки. У інших непентесів, наприклад N. rafflesiana, яка, як і N. gracilis, росте в лісах Борнео, кришечка під ударами крапель тільки згинається, амплітуда її коливань істотно менше, і мурахи падають лише з самого краю, якщо не встигають за нього вхопитися.

Геометрія і механічні властивості кришечки в поєднанні зі слизьким воском, що покриває її зсередини, роблять полювання N. gracilis надзвичайно ефективним. На відміну від інших пасток-глечиків його пастка діє швидко і при цьому не витрачає енергію на активні рухи. Її швидкодію можна порівняти тільки з бульбашкою. Це єдиний відомий випадок функціонального руху рослин, викликаного зовнішніми причинами.

Дощі на Борнео, як правило, сильні, але короткі, йдуть менше години. Тому значну частину дня нижня частина кришки N. gracilis являє собою безпечне місце для добування їжі. І все ж дощ може застигнути мурахів де завгодно. Сильну зливу вони намагаються перечекати під листям, і навіть коли вона скінчилася, вода ще капає з дерев. Ці великі краплі смертельно небезпечні для мураха, якщо він опинився в глечику саме в цей час.

Ульріке Бауер і її колеги підкреслюють, що N. gracilis служить прикладом того, як невелика зміна поверхні і властивостей матеріалу може надати адаптивну функцію структурі, що служила спочатку для інших цілей. Вчені припустили, що подібний механізм дозволяє рослинам струшувати під час дощу комах-шкідників. Слизькі воскові кристали знайдені у різних рослин, вони діють як репеленти. При цьому такі рослини необов’язково стійкі до поїдання, оскільки їх слизьке листя відлякують також багатьох хижаків і паразитоїдів своїх шкідників (паразитоїдами називаються комахи, які відкладають яйця в тіло господаря), створюючи для тих шкідників, які навчилися триматися на слизькій поверхні, безпечну нішу. Однак для вивчення впливу структури листя на захисні властивості рослин необхідні подальші дослідження, але це буде зовсім інша історія.