Пластиди: від рослин до морських слимаків і мозкових паразитів

Кожен з нас знає про хлоропласти зі шкільних часів — ці структури в клітинах рослин відповідальні за зелений колір нашої планети і можливість дихати киснем. Однак не всім відомо, що хлоропласти — це лише один з різновидів пластид, можливо, найбільш «нудний». Колись усі пластиди були вільноживими організмами, які виявилися замкненими всередині чужих клітин. Це стало початком заплутаної історії їхньої еволюції, яка триває вже мільярди років і часом породжує організми, в існування яких складно повірити.

У клітинах тварин і рослин, а також деяких одноклітинних є свої внутрішні «органи», як і в тілі людини. Ці спеціалізовані структури — клітинні органели — відокремлені від основної частини клітини і виконують певну функцію.

Найважливішою органелою в клітці, звичайно ж, є ядро, яке містить хромосоми із закодованою в них генетичною інформацією. Саме наявність ядра є основною характеристикою, що відрізняє складноорганізовані еукаріотичні організми від примітивних прокаріотичних, у яких немає ядра та інших органелл (типові представники — бактерії).

Ядро контролює все, що відбувається в клітці, проте бувають і винятки. Існують клітинні органели, які мають великий рівень самостійності і не в усьому підпорядковуються ядру. Такі органели називаються напівавтономними, і до них належать пластиди. У деяких відносинах пластиди поводяться як окремі незалежні організми — у них є свої власні хромосоми і свій апарат білкового синтезу.

Найбільш поширеним видом пластид є хлоропласти, що містять зелений пігмент хлорофіл. Вони відповідальні за фотосинтез — процес перетворення сонячного світла в енергію хімічних зв’язків органічної речовини, який є основним джерелом енергії для всього живого на нашій планеті.

Крім хлоропластів існує величезна різноманітність пластид. Залежно від функцій та пігментів пластиди, що містяться в них, можуть бути жовтими або червоними, блакитними або безбарвними і навіть чорними. Тільки у звичних для нас наземних рослинах виділяють не менше дев’яти різновидів пластид, і куди більше їх число зустрічається в інших організмів. При цьому пластиди можуть сильно відрізнятися один від одного за своєю структурою і складністю. Так, деякі з них, на відміну від хлоропластів, оточені не двома, а трьома і більше мембранами, інші можуть мати власне ядро. А в деяких випадках пластиди навіть можуть перетворюватися на очі.

Причини такої різноманітності пластид, а також їх напівавтономного статусу в клітці потрібно шукати в далекому минулому — на зорі розвитку живого світу.

У клітинах листя тютюну містяться найпоширеніші пластиди — хлоропласти з переважаючим зеленим пігментом хлорофіллом (вгорі ліворуч). А хромопласти зі шкірки плодів червоного перцю містять каротиноїди (вгорі справа). Фото автора. Фотосинтез у хлоропластах відбувається в стосах мембранних структур — тілакоїдів, які повинні перебувати під прямим кутом до сонячного світла. © Sterilgutassistentin

Червоні, сині, чорні

Своїм яскравим кольором знайомі всім морква і помідори зобов’язані особливого різновиду пластид — хромопластам, які містять жовті, помаранчеві та червоні пігменти каротиноїди. У свою чергу у червоних водоростей в пластидах накопичуються червоні пігменти фікобіліни, які маскують хлорофіл і поряд з ним беруть участь у фотосинтезі. Можна уявити, що якби під час еволюції наземні рослини пішли шляхом червоних водоростей, то Земля була б покрита «марсіанськими» лісами всіх відтінків червоного кольору. А от якби дерева і трави наслідували приклад глаукофітових водоростей, оточуючі нас простори були б «розфарбовані» синім і блакитним, завдяки пігментам фікоціанину і алофікоціанину.

Червоні припливи біля узбережжя м. Бенгела (Ангола) викликані бурхливим розмноженням червоних водоростей. © G. C. Pitcher, S. Bernard and J. Ntuli (Oceanography, 2008)

А чи можете ви уявити ліси чорного кольору? Дивно, але в принципі таке можливо: чорні пластиди були відкриті в 2020 р. фахівцями новосибірського Інституту цитології і генетики СО РАН у зернах одного з різновидів ячменю. Ці пластиди накопичують меланін — той самий пігмент, який робить шкіру смуглою, а волосся темним і захищає нас від ультрафіолетового випромінювання. Виявилося, що у рослин теж є меланін, і за його утворення і накопичення відповідальні особливі пластиди — меланопласти (Shoeva et al., 2020). Чорні пластиди крім меланіну містять хлорофіл (його зелений колір маскується чорним пігментом) і здатні до фотосинтезу, так що повністю чорні рослини теоретично могли б існувати, хоча в реальності цей пігмент накопичується тільки в окремих частинах рослин.

Унікальні чорні пластиди (меланопласти) в клітинах зерен ячменю містять пігмент меланін (вгорі). Вони здатні до фотосинтезу завдяки наявності хлорофілу. А безбарвні пластиди (амілопласти) в клітинах полуня картоплі відіграють роль «коморів» — вони набиті зернами крохмалю. Фото автора

Що стосується безбарвних пластид, то у них немає пігментів для фотосинтезу, проте їхні функції не менш важливі — це синтез і накопичення різних речовин. Наприклад, крохмалю, як це роблять амілопласти рослин.

У клітинах глаукофітових водоростей Glaucocystis nostochinearum видно пластиди з блакитними пігментами. © Central Datacore

Щасливий союз

Колись дуже давно предки пластид були самостійними вільноживими організмами. Вони ставилися до прокаріотів, походили на сучасних ціанобактерій, які здатні до фотосинтезу і зустрічаються повсюдно, і мали будову, типову для бактерій. У них не було не тільки оформленого ядра, але й інших органелл, таких як мітохондрії (клітинні енергоустановки). Їх генетичний матеріал був представлений кільцевою хромосомою, яка просто плавала всередині клітини. Проте ці організми були здатні до фотосинтезу, хоча за ефективністю поступалися сучасним рослинам. Це, до речі кажучи, не завадило їм влаштувати кисневу катастрофу — глобальну зміну складу атмосфери Землі, що сталася на самому початку протерозою, тобто близько 2,5 млрд років тому. Результатом цієї події стала поява в складі атмосфери вільного кисню, що викликало значний еволюційний стрибок у розвитку живого світу нашої планети.

Іншими словами, предки пластид змінили правила гри на доісторичній Землі і підготували її до появи більш складних форм життя. А сучасні ціанобактерії, за своєю організацією не дуже відрізняються від них, досі успішно змагаються з еволюційно просунутими рослинами, виробляючи до 40% всього виділяється в атмосферу кисню.

Зелені водорості — одно- і багатоклітинні еукаріотичні організми з фотосинтезуючими хлоропластами, свого часу дали початок всім вищим рослинам, у яких сьогодні налічують дев’ять різновидів пластид. На фото — представники сучасних пологів зелених водоростей Boergesenia і Ulothrix. © B. navez; Javier Santander

Самостійне життя предків пластид тривало до тих пір, поки приблизно 2 млрд років тому вони не були поглинені хижою еукаріотичною кліткою. З якихось причин вона не стала перетравлювати спійманих бактерій — так наші предки пластид виявилися заточеними всередині іншої клітини, не втративши при цьому здатність до фотосинтезу. У підсумку виграли всі: поглинені предки пластид отримали надійний захист, а хижак — нове, практично не обмежене джерело енергії. Це виявилося потужною еволюційною перевагою для всіх учасників, так що, пожертвувавши незалежністю, вони почали вести нове спільне життя.

Явище, коли один організм живе всередині іншого і обидва отримують вигоду від співжиття, називається ендосимбіозом. І наш випадок, до речі сказати, не унікальний. Таким же чином мільярди років тому відбулися і мітохондрії, які є і в людських клітинах. Предками мітохондрій були далекі родичі сучасних риккетій, до яких належать такі бактерії, як збудники сипного тифу і кліщових риккетсіозів.

Звичайно, ендосімбіонти не відразу перетворюються на клітинні органели — для цього потрібні мільйони років. Сучасні ціанобактерії, наприклад, продовжують селитися в клітинах водоростей, папороті і губки, як і предки пластид. Однак на цьому етапі своєї еволюції вони легко можуть відокремитися і знову почати жити самостійно.

Але чим довше триває спільне співжиття, тим більше кожен з організмів пристосовується один до одного і тим складніше їм пуститися в «одиночне плавання». Пластиди наземних рослин, як і мітохондрії людини, вже не можна відокремити від клітин, в яких вони мешкають, — обидва компаньйони окремо не виживуть. Основним свідченням втрати самостійності є той факт, що, хоча пластиди і зберегли власні кільцеві хромосоми, велика частина генів була перенесена з цих хромосом на хромосоми клітини-господаря, які розташовуються в його ядрі.

Так виникли перші клітини, що містять пластиди, і ця подія отримала назву первинного ендосимбіозу. Серед них були зелені водорості (предки наземних рослин), червоні водорості та глаукофіти. Однак історія пластид на цьому далеко не закінчилася: за первинним ендосимбіозом послідував новий етап еволюції — вторинний ендосимбіоз.

Перший етап еволюції пластид: первинний ендосимбіоз. В результаті первинного ендосимбіозу організм дав початок трьом еволюційним гілкам. По: (Keeling, 2004). © Zappys Technology Solutions; Eric Guinther; ja:User:NEON

Один з найбільш вражаючих прикладів ендосимбіозу — одноклітинний організм Mixotricha paradoxa, який сам є симбіонтом термітів і живе в їх кишечнику, допомагаючи перетравлювати целюлозу. Mixotricha не має пластид або мітохондрій, проте є будинком відразу для чотирьох видів ендосимбіотичних бактерій. Ці бактерії виробляють енергію і допомагають перетравлювати їжу, а джгутіконосні бактерії (родичі блідої трепонеми — збудника сифілісу) допомагають Mixotricha пересуватися (Wenzel et al., 2003).

Від партнерства — до рабства

Червоні водорості, які отримали свої пластиди в результаті первинного ендосимбіозу, вирішили не зупинятися на досягнутому і взяли участь в ендосимбіозі ще кілька разів. Ось тільки роль у них змінилася. За вже описаною схемою вони були поглинуті іншими хижими одноклітинними еукаріотами і самі перетворилися на ендосімбіонтів, зберігши при цьому пластиди, отримані раніше.

Стародавні одноклітинні родичі сучасних червоних водоростей, які отримали свої пластиди в результаті поглинання фотосинтезуючих бактерій, надалі самі перетворилися на ендосимбіонтів. На фото — багатоклітинні червоні водорості пологів Prionitis і Plocamium, викинуті приливом. © Fitzgerald Marine Reserve Docent

Однак перетворення червоних водоростей на нові клітинні органели було не таким простим, як раніше, — вони, як і хижа клітина, що їх поглинула, ставилися до складних еукаріотичних організмів, нехай і одноклітинних. Тому клітці довелося вирішувати складні проблеми, щоб не тільки зберегти, але й ефективно використовувати нові органели.

По-перше, в цій клітці виявилося відразу два ядра з різних організмів (не рахуючи окремого геному пластид в самій глибині цієї «матрьошки»). Тому нові господарі в ході еволюції намагалися позбутися одного з ядер, але не у всіх це вийшло. Приклад — криптофіти, одноклітинні фотосинтезуючі еукаріоти, всього близько 165 видів. У них є своє ядро і мітохондрії, пластиди, а також редуковане ядро колишньої червоної водорості — справжнє еукаріотичне, але в мініатюрі. Таке міні-ядро (нуклеоморф) має кілька механізмів захисту, що не дозволяють клітці-господарю позбутися.

Криптофітові водорості покриті особливим пластинчастим покривом, що добре видно за допомогою скануючої електронної мікроскопії (праворуч), і мають два нерівні джгутики, що забезпечують їм рухливість. © CSIRO

По-друге, суттєва проблема «матрьошки», що утворилася в результаті вторинного ендосимбіозу, — ізольованість від цитоплазми пластид, оточених відразу чотирма мембранами (дві мембрани досягалися від первинної пластиди, плюс мембрана, що оточувала клітку першого господаря, і, нарешті, мембрана травної вакуолі другого господаря), що дуже заважає прямій взаємодії. Для ефективного фотосинтезу і контролю над своїм придбанням новим господарям довелося винайти і новий спосіб молекулярного транспорту.

Другий етап еволюції пластид: вторинний ендосимбіоз. Під час нього червоні водорості самі перетворилися на клітинні органели всередині інших еукаріотичних організмів. В результаті вийшло щось на зразок матрьошки: в одному еукаріоті ховається інший, в якому, в свою чергу, «сидять» останки стародавнього прокаріота. По: (Keeling, 2004)

Так з’явилися особливі порові білки, вбудовані в мембрани, — справжні «ворота», через які в двох напрямках йде транспортний потік. При цьому у білків-переносників є спеціальний ключ — коротка амінокислотна послідовність на кінці молекули, яка відщеплюється після переходу через мембрану. І для кожної з чотирьох мембран потрібен свій «ключ».

Таким чином, колись вільноживі предки пластид, які «вирішили» взаємовигідно і на умовах рівноправності жити всередині іншої клітини, в результаті вторинного ендосимбіозу опинилися в підлеглому положенні і повністю втратили «право голосу». Новий господар може робити з ними все, що йому заманеться, в чому можна переконатися на нижченаведених прикладах.

Ядро колишньої червоної водорості, що дісталося криптофітам разом з пластидами (нуклеоморф), влаштовано надзвичайно цікаво. Це найменше клітинне ядро з усіх еукаріотичних, відомих на сьогодні: у ньому всього три хромосоми, а більша частина генів «переїхала» на місце проживання в ядро нового господаря. Гени, що залишилися в нуклеоморфі криптофітів, дуже рідко мутують, до того ж у них є механізми, що не дозволяють перенести їх у господарське ядро без втрати працездатності. Завдяки таким хитрощам ядро червоної водорості продовжує існувати, незважаючи на те, що новий господар всіма силами намагається від нього позбутися.

На службі у паразитів

Вторинний ендосимбіоз породив велику кількість дивовижних видів, включаючи апікомплексів — групу паразитичних організмів, до яких належать збудники небезпечних захворювань людини і тварин, таких як малярія і токсоплазмоз.

Плазмодій Plasmodium gallinaceum, що викликає малярію у домашньої птиці, в тканинах малярійного комара. © NIH

Малярійний плазмодій не потребує уявлення. Саме ці еукаріотичні одноклітинні перетворюють комарів на найбільш смертоносних тварин на планеті, вбиваючи сотні тисяч людей щорічно.

Інший представник апікомплексів — токсоплазма — менш відома широкій публіці, що не робить її менш небезпечною. У дорослих людей спричинене токсоплазмою захворювання — токсоплазмоз — має хронічний безсимптомний перебіг і загрожує летальним результатом лише хворим з імунодефіцитом. По-справжньому хвороба небезпечна під час вагітності, оскільки паразит легко може проходити через плаценту, вражаючи плід, що розвивається, що призводить до вад розвитку і навіть загибелі ембріона. І все ж для переважної більшості людей зараження токсоплазмою не є смертним вироком: найбільша неприємність у тому, що, одного разу заразившись токсоплазмою, позбутися її вже неможливо.

Одноклітинний ляльковод

Заражаючи людину, токсоплазма впроваджується в м’язи, серце, очі і, в першу чергу, головний мозок, утворюючи там цисту — підкорювану форму, оточену щільною захисною оболонкою. Цисти можуть зберігатися в тілі господаря протягом усього його життя. Така поведінка може здатися нелогічною, адже головна мета будь-якого паразита — розмножуватися, максимально використовуючи ресурси господаря.

Етап розмноження токсоплазми (Toxoplasma gondii): всередині материнських клітин паразита будуються цитоскелетні каркаси дочірніх клітин. Зеленим кольором позначено білок, з якого складаються мікротрубочки. © Ke Hu and John M. Murray

Але справа в тому, що кінцевий господар токсоплазми — зовсім не людина. У своєму складному життєвому циклі паразит змінює кількох господарів і, зрештою, мріє бути з’їденим хижаком з сімейства котячих, оскільки тільки в його кишечнику токсоплазма може розмножуватися статевим шляхом. Спочатку проміжним господарем для паразита служили переважно гризуни. Токсоплазма потрапляла в мозок мишей і щурів, тих з’їдали кішки, в результаті чого паразит опинявся в їх кишечнику і виробляв величезну кількість яєць. Останні разом з фекаліями потрапляли в навколишнє середовище, де у них був шанс знову заразити гризуна. Але так було до появи цивілізації.

Завдяки одомашненню кішок кількість яєць паразита в навколишньому середовищі різко зросла, а оскільки у токсоплазми відсутня специфічність у виборі проміжного господаря (головне, щоб він був теплокровним), почалося масове зараження цим паразитом неспецифічних господарів — різних видів тварин, людей і навіть птахів. Вважається, що сьогодні цим паразитом заражено понад 60% людства. Правда, з нами токсоплазмі не надто пощастило, так як у наших вихованців практично немає шансу поласувати людським мозком. Потрапивши туди, паразит опиняється в пастці.

Крім людини, токсоплазма становить велику проблему і для морських ссавців, оскільки велика кількість яєць паразита потрапляє в океан зі стічними водами. Передбачається навіть, що саме зараження токсоплазмою може бути причиною того, що кити і дельфіни викидаються на берег (Dáaz-Delgado et al., 2020).

Кит, викинутий на берег в околицях с. Лоріно (Чукотський автономний округ). Передбачається, що до такої поведінки морських ссавців може призводити зараження токсоплазмою. Фото І.Пітальова

Той факт, що у більшості з нас в мозку знаходяться цисти паразита, м’яко кажучи, неприємний. Але на цьому погані новини не закінчуються. Встановлено, що, хоча цисти токсоплазми не рухаються і не ростуть, вони здатні виділяти хімічні речовини, що впливають на роботу мозку і поведінку господаря. Так, гризуни, заражені токсоплазмою, перестають боятися кішок і стають легкою здобиччю хижака.

Що стосується людини, то у заражених людей відзначена підвищена схильність до ризику і зниження швидкості реакції. Передбачається, що такі люди частіше страждають неврозами і потрапляють в автомобільні аварії. Однак є і позитивний момент у цій історії: токсоплазма може допомогти в лікуванні різноманітних захворювань мозку. Так, було встановлено, що гризуни, заражені токсоплазмою, легше переносять інсульти, у них рідше розвивається хвороба Альцгеймера (Martinez et al., 2018; Johnson, Koshy, 2020).

Що стосується наших домашніх хижаків, то є думка, що популярність кішок у сучасному суспільстві є наслідком високої інфікованості токсоплазмою, якої не терпиться, щоб ваша кішка вас з’їла. Іншими словами, саме токсоплазма змушує нас любити котів і бажати контакту з ними. І хоча висновки про вплив токсоплазми на поведінку людини робляться лише на підставі непрямих даних (оскільки експерименти з примусового зараження людей мозковим паразитом, м’яко кажучи, неетичні), не варто ставитися до них легковажно. Тому коли наступного разу захочете поцілувати свого кота — подбайте спочатку про те, щоб протестувати його на токсоплазмоз.

З точки зору еволюції ці організми цікаві тим, що вони також мають пластиди, хоч вони і змінилися до невпізнання. Їхні пластиди перетворилися на апікопласти — різновиди, оточені чотиришаровою мембраною і які повністю втратили всі фотосинтезуючі пігменти. Та й навіщо паразитам фотосинтез, якщо у них немає доступу до світла, зате є необмежене джерело поживних речовин у вигляді тканин господаря?

Незважаючи на те, що пластиди втратили свою початкову функцію фотосинтезу, позбавлятися від них паразити не стали: ці органели відіграють у них життєво важливу роль у метаболізмі жирів. Апікопласти, як і інші пластиди, як і раніше мають свій власний геном у вигляді кільцевої хромосоми, хоча і значно усічений (він кодує всього кілька білків) (McFadden, Yeh, 2017).

Той факт, що у паразитів є пластиди, які виконують життєво важливі функції, може стати їх «ахіллесовою п’ятою» при розробці ліків, оскільки у людини і тварин пластид немає. Так що можна створити ліки, спрямовані тільки на пластиди, які будуть і ефективними, і безпечними.

Від очастої клітини — до клітинних піратів

Якщо апікомплекси здалися вам найдивовижнішими організмами з пластидами — саме час познайомитися з динофлагелятами! Цих одноклітинних організмів налічується кілька тисяч видів, і в своїх експериментах з пластидами вони зайшли далі всіх.

Широкій публіці динофлагеляти відомі тим, що вони викликають «світіння» (біолюмінесценцію) морської води, а також «червоні припливи», коли морська вода пофарбовується в червоно-коричневий колір, а все живе в ній гине, включаючи риб, птахів і морських ссавців. Причиною цих феноменів служить бурхливе розмноження динофлагелят, які в разі «червоних припливів» витрачають весь кисень, що міститься у воді, і виділяють небезпечні нейротоксини.

Динофлагеляти також отримали свої пластиди під час вторинного ендосимбіозу, поглинувши червоні водорості, проте їхня подальша еволюція була напрочуд бурхливою і різноспрямованою. Дивлячись на все розмаїття пластид динофлагелят, виникає відчуття, що вони ніяк не можуть визначитися: бути їм фотосинтезуючими організмами, хижаками або паразитами.

У тих динофлагелят, які «по-старому» використовують пластиди для фотосинтезу, ці органели оточені потрійною мембраною, а нуклеоморф від першого господаря не зберігся. При цьому геном цих пластид влаштований унікальним чином. Замість типової кільцевої хромосоми, яка несе всі гени відразу, вони мають сотні окремих кільцевих міні-хромосом, кожна з яких містить тільки один ген. Зате всі ці міні-хромосоми представлені в безлічі (до 500 штук) копій (Zhang et al., 2002). Навіщо це потрібно — загадка.

У деяких одноклітинних динофлагелят є «око» (оцелоїд). «Сітківка» такого ока формується пластидами, які втратили здатність до фотосинтезу і стали світлочутливим елементом оцелоїду. По: (Hayakawa, 2015)

А у динофлагелят з сімейства Warnowiaceae пластиди перетворилися на очі, точніше, на частину ока. І цілком повноцінного, щодо влаштування відповідного ока тварин. Але оскільки сам організм одноклітинний, «рогівка» сформована великою кількістю мітохондрій, пов’язаних в єдину систему, «кришталик» — мембранами внутрішньоклітинної транспортної системи, а пластиди стали грати роль світлочутливої «сітківки» (Hayakawa et al., 2015). Око всередині клітини, назване оцелоїдом, дозволяє динофлагелятам, як мінімум, оцінювати рівень освітленості навколишнього середовища.

З іншого боку, багато динофлагелятів не знайшли застосування пластидів і повністю втратили їх. Але деякі з них потім «одумалися» і вирішили завести пластиди повторно, крадучи їх у інших організмів (це явище називається клептопластією). Для цього вони пішли протореним шляхом: поїдаючи інших одноклітинних, у яких є пластиди, вони перетравлюють все, крім пластид. Якийсь час (дні і навіть місяці) вкрадені пластиди виконують свої фотосинтетичні функції, живлячи нового господаря, але рано чи пізно також перетравлюються. Потім процес повторюється.

Клептопластія (крадіжка пластид у інших організмів для використання у своїх цілях) поширена в природі досить широко і виявлена навіть у багатоклітинних організмів. Яскравий приклад — морські слимаки. Ці молюски захоплюють хлоропласти водоростей, якими харчуються, і зберігають їх у спеціальному органі (Marie et al., 2017). Там хлоропласти живуть і активно фотосинтезують — завдяки такому додатковому джерелу енергії слимаки можуть жити без їжі до року! Вкрадені хлоропласти не зберігаються всередині молюска все його життя, але їм на зміну постійно приходять нові.