Рослини пристосовуються до нових запилювачів всього за кілька поколінь

Ріс. 1. Земляний джміль Bombus terrestris (ліворуч) і муха-журчалка Episyrphus balteatus (праворуч). Фото: © Олександр Просвіров

Швейцарські вчені вивчили дивергентну еволюцію ріпи під дією двох різних запилювачів — джмелів і мух-журчалок. Вже дев’ять поколінь відбору дали значущі результати. Досвідтові джмелями рослини стали вищими і більш пахучими, і джмелі стали охочіше їх відвідувати. А рослини, що спіткаються мухами, зовні майже не змінилися і не стали більш привабливими для комах, які їх досвідили, але розвинули здатність до розмноження без досвіду. Таким чином, адаптація до різних запилювачів може відбуватися досить швидко, а результатом може бути зміна системи розмноження рослин.

Про важливу роль тварин-запилювачів в еволюції писав ще Чарлз Дарвін, який присвятив антекологічним дослідженням (антекологія — «квіткова екологія», зараз зазвичай під цим терміном розуміється екологія досвіду) кілька років свого плідного життя і написав за їх підсумками дві об’ємні праці — «Досвід у орхідних» (Fertilization of orchids) і «Дія перехресного досвіду і самовизначення в рослинному світі» (The Effects of Cross- and Self-Fertilization in the Vegetable Kingdom). Відтоді адаптації квіток до різних груп запилювачів стали хрестоматійними прикладами коеволюції (спільної еволюції), а багато прикладів дивергенції — розбіжності ознак під дією відбору — також належать до взаємин рослин і комах (втім, не тільки комах: досвідити можуть і колібрі, і кажани, і деякі інші тварини).

Зазвичай думають, що еволюційні процеси йдуть неспішно і займають багато часу, але іноді така розбіжність ознак може відбуватися досить швидко. Наприклад, в експерименті на синюху клейкою Polemonium viscosum, що росте в горах Північної Америки, було показано, що нові ознаки можуть виникнути вже за одне покоління. Синюхи, що ростуть на межі лісу, досвідляються різноманітними комахами (мухами, бджолами, джмелями) і мають вузький вінчик. Квіти, що ростуть у високогірних тундрах, запилюються в основному джмелями, і їх вінчик широкий (щоб виробляти більше привабливого нектару). На експериментальній ділянці рослини з вузькими вінчиками запилювалися попередньо спійманими джмелями. У результаті квітки наступного покоління вже мали більш широкі вінчики, ніж батьківські рослини (див. C. Galen, 1996. Rates of floral evolution: adaptation to bumblebee pollination in an alpine wildflower, Polemonium viscosum).

Однак ця і подібні їй роботи проводилися в природних популяціях, де діють і інші фактори — тому залишається лазівка для скептика: а чи в опилювачах справа? Може, відмінності пов’язані з чимось іншим, наприклад, особливостями ґрунту, клімату або патогенами?

Щоб усунути цю неоднозначність і виявити безпосередній вплив різних груп запилювачів на еволюцію рослин, вчені з Цюріхського університету провели експеримент для вивчення дивергенції ріпи Brassica rapa під впливом різних запилювачів — джмелів і мух-журчалок. Ріпа була обрана як представник рослин-генералістів (див. generalist and specialist species), що досвідляються в природі різними групами комах. Насіння було взято з одного джерела, щоб виключити можливі ефекти через різні сорти, але вони не були чистою лінією і мали достатню генетичну різноманітність, щоб від них можна було очікувати швидкої відповіді на відбір.

В експерименті рослини розділили на три групи: одна досвідилася тільки земляними джмелями Bombus terrestris, друга — журчалками Episyrphus balteatus, іноді званими «мармеладними мухами» (рис. 1), а третю досвідили самі дослідники (це була контрольна група, яка не піддавалася відбору на ефективність досвіду комахами). Експеримент з кожним типом досвіду повторювали три рази, завжди використовуючи по 36 рослин для кожного типу (тобто в кожному повторі експерименту вирощувалося по 108 рослин). Рослини росли в однакових умовах (ідентичний ґрунт, освітлення, умови поливу).

Експеримент тривав протягом одинадцяти поколінь. Насіння для кожного наступного покоління відбиралося пропорційно до продуктивності рослин: якщо одна ріпа виробила в два рази більше насіння, ніж інша, то при посадці рослин для наступного покоління від неї брали в два рази більше насіння. При цьому загальна кількість рослин у поколіннях зберігалася за рахунок того, що неопилені рослини не давали насіння.

Ріс. 2. Графіки зміни чотирьох ознак у рослин, що досвідилися різними способами: джмелями (синя штрихова лінія), мухами-журчалками (зелений пунктир), і штучно (чорна суцільна лінія). а — висота рослини, b — число насіння на плід; з — виділення індола при цвітінні; d — виділення при кольорі p-анісальдегіду (анісового альдегіду). Малюнок з обговорюваної статті в Nature Communications

Вчені вимірювали велику кількість ознак рослин (висоту, кількість квіток, розміри окремих частин квітки, а також кількість окремих пахучих речовин, що виділяються при цвітінні) кожне непарне покоління, щоб відстежити не тільки кінцевий результат експерименту, але і динаміку змін. Крім того, через зв’язок ознак із насіннєвою продуктивністю рослин оцінювалася сила відбору, що діє на ту чи іншу ознаку.

Групи опитуваних різними способами рослин з останнього, одинадцятого покоління істотно різнилися. Причому більше, ніж рослини між собою всередині кожної групи (це підтвердилося двома незалежними статистичними методами). Це говорить на користь того, що отримані результати виникли під дією саме відбору, а не генетичного дрейфу (див. Genetic drift).

До кінця досвіду змінилися ріпи як з «джмеліної», так і з «мушиною» групи. Причому зміни виявилися різними, що якраз і говорить про адаптивну дивергенцію рослин під дією відбору, викликаного наявністю різних запилювачів.

Досвідченіші джмелями ріпи стали вищими (рис. 2, а), більш пахучими (загальна кількість виділених ними пахучих речовин подвоїлася), а відбиваюча ультрафіолет зона на пелюстках збільшилася (хоча в цілому забарвлення (спектр відображення) квіток залишилася тією ж). Змінився і запах, тобто склад пахучих речовин (рис. 2, c, d). Цікаво, що шість з восьми підтриманих відбором ознак (як морфологічних, так і хімічних) позитивно корелюють з кількістю нектару, тобто можуть служити «чесними покажчиками» на якість квітки. Найголовніше — через 11 поколінь відбору ріпи з джмелиної групи стали набагато більш привабливі для джмелів, ніж такі з мушиною групи (рис. 3, а). Але що стосується загальної кількості вироблених насіння — нічого не змінилося (причому на рис. 2, b видно, що протягом усього досвіду відбувалися коливання навколо одного і того ж значення). Ще одна помітна зміна в джмеліній групі — значно збільшилася частка рослин-обманщиків, що не виробляють нектар. Їх стало близько третини, тоді як у першому поколінні, з якого починався досвід, таких взагалі не було (рис. 3, b)!

Ріс. 3. а — переваги джмелів (ліворуч) і мух-журчалок (праворуч) до ріпок з різних груп (BB — рослини, що досвідовуються джмелями, HF — рослини, що досвіджуються мухами-журчалками) після десяти поколінь відбору (11-е покоління досвіду): джмелі віддають перевагу «джмелині» рослини, тоді як мухи не виявляють значущих уподобань. b — зміна числа не виробляють нектару рослин в ході трьох варіантів експерименту: досвіду джмелями (світло-сірий), мухами-журчалками (темно-сірий) і штучного досвіду (чорний); значущі відмінності між варіантами досвіду спостерігається в 9 і 11 поколінні. Малюнок з обговорюваної статті в Nature Communications

З ріпами в мушиній групі відбулися зовсім інші зміни. По-перше, у них збільшилася насіннєва продуктивність (рис. 2, b). Це можна було б пояснити підвищенням ефективності залучення журчалок, але мармеладні мухи не виявляли ніякого особливого переваги до рослин ні з джмелиною, ні з мушиною групи (рис. 3, a), та й число відвідувань на одну квітку не змінилося. Безнектарні рослини з’явилися і тут, але в незначному числі (так само, як і в контрольній групі). Будь-яких помітних змін у загальному вигляду рослин не відбулося, вони стали тільки в 1,2 рази нижче. Зате у них зросла роль «допоміжних репродуктивних технологій» — самосумісності (здатності досвідитися власним пилком) і апоміксису (здатності утворювати насіння без досвіду), що в 15 разів збільшило кількість плодів, вироблених рослинами, взагалі не відвіданими запилювачами! З цим співвідносяться і деякі інші тренди змін, помічені в цій групі: зменшення довжини пестика і продукції трьох пахучих речовин (втім, виділення ще однієї речовини, бензонітрилу (benzonitrile), збільшилося). Ці ознаки співвідносяться з так званим «синдромом самоопилення», тобто властиві самовпиливним рослинам. Втім, інші ознаки (кількість нектару і розмір квітки зазвичай менше у тих рослин, які покладаються на себе, а не на комах) не змінилися в цьому напрямку — автори пов’язують це з тим, що мухи-журчалки все-таки грають роль в запиленні і сприяють відбору на збереження цих ознак.

Таким чином, різні комахи викликали істотну розбіжність ознак у рослин. Причому, що важливо, ріпа — це неспеціалізована рослина, пристосована до відвідування різними групами запилювачів — як бджолами, так і мухами (і не тільки журчалками). І якщо в джмеліній групі пристосування йшло саме в бік кращого досвіду відвідуючими їх комахами, то в мушиною відбір призвів до розвитку альтернативних способів розмноження, при яких рослина покладається лише на себе, — мабуть, мармеладні мухи виявилися в цілому малоефективні в опиленні квіток ріпи. Різке зростання кількості рослин-обманщиків, що не виробляють нектар, автори теж пов’язують з запиленням джмелями, оскільки ці комахи збирають пилок для вигодовування свого потомства і тому готові відвідувати і такі квітки. Мухи-журчалки теж харчуються пилком, але нектар для них важливіший — втім, автори не стверджують цього суворо і наводять лише непрямі доводи на користь цього припущення: мармеладні мухи можуть розрізняти різну концентрацію цукрів, але не кількість пилку на штучних квітках (J. P. Sutherland et al., 1999. The influence of floral character on the foraging behaviour of the hoverfly, Episyrphus balteatus)

Таким чином, зміна складу запилювачів навіть у рослин, вихідно «налаштованих» на досвіду різноманітними тваринами, може досить швидко вплинути на вигляд і спосіб розмноження. Причому, як показав цей експеримент, не завжди еволюція піде шляхом підвищення ефективності досвіду найбільш частим відвідувачем — якщо останній явно недостатній для нормального розмноження (як, мабуть, сталося, з досить маленькою журчалкою, позбавленою помітного опушення, що допомагає переносити пилок), відбір може призвести до розвитку інших способів виробництва насіння.

Джерело: Daniel D. L. Gervasi, Florian P. Schiestl. Real-time divergent evolution in plants driven by pollinators // Nature Communications. 2017. DOI: 10.1038/ncomms14691.

Див. також про адаптацію рослин до різних запилювачів:

1) Довжина пестика біля квітки Nerine humilis визначається спільнотою комах-запилювачів, «Елементи», 02.10.2015.

2) Конкуренція за запилювачів робить спільно квітучі види пасленових несхожими за фарбуванням, «Елементи», 16.05.2014.

3) Щоб уникнути міжвидової гібридизації, орхідеям досить по-різному пахнути, «Елементи», 15.06.2011.

Сергій Лисенков