Серед пір’яних кліщів знайшлися і корисні для птахів

Ріс. 1. Пір’яні кліщі Proctophyllodes huitzilopochtlii на опахалі пера колібрі Calypte anna. Мікрофотографія зроблена за допомогою скануючого електронного мікроскопа. Зображення зі статті Y. K. Yamasaki et al., 2018. Evaluation of Proctophyllodes huitzilopochtlii on feathers from Anna’s (Calypte anna) and Black-chinned (Archilochus alexandri) Hummingbirds: prevalence assessment and imaging analysis using light and tabletop scanning electron microscopy

Пір‘яні кліщі — різноманітна і численна група симбіонтів птахів. Деякі представники цієї різнорідної групи — яскраво виражені паразити, але для більшості характер харчування і взаємин з господарями ще не встановлений. З недавнього дослідження випливає, що багато пір’яних кліщів не паразитують на птахах, а повинні розглядатися як коментсали. Мікроскопічний і молекулярний аналіз вмісту кишківників цих кліщів показав, що вони харчуються грибами і бактеріями, в тому числі — і потенційно шкідливими для птахів, збираючи їх з пташиних пір’їв.

Симбіоз — це форма тісного співіснування організмів різних видів, при якій хоча б один з них отримує для себе вигоду. Симбіотичні стосунки широко поширені в природі, а види, які беруть участь у них, є в усіх царствах. Залежно від того, хто з симбіонтів що отримує від таких взаємин, виділяють мутуалізм, коментсалізм і паразитизм.

При мутуалізмі два організми взаємовигідно співіснують, і для нормального життя їм обом необхідний симбіоз. У разі коментсалізму вигоду зі спільного існування отримує тільки один організм, другий же не отримує від симбіозу ні користі, ні шкоди. І, нарешті, при паразитизмі один організм (паразит) використовує другий (господаря) в якості джерела живлення або середовища проживання, а іноді — і того, і іншого.

Історично так склалося, що безліч наукових робіт було присвячено вивченню паразитів, які мають прямий негативний вплив на людину або домашню худобу. Системи симбіонтів за участю коментсалів і мутуалістів вивчені відносно слабо в порівнянні з вільноживими організмами і системами «господар-паразит». Яскравий тому приклад — симбіотичні стосунки між птахами і пір’яними кліщами. Традиційно з середини XIX століття під назвою «пір’яні кліщі» (feather mites) об’єднують акариморфних астигматичних кліщів, що постійно мешкають на птахах, які належать до парвзагону Psoroptidia. Ці членистоногі складають найбільш різноманітну і численну групу ектосимбіонтів птахів. В даний час до пір’яних кліщів відноситься близько 2500 видів з 36-38 сімейств (надсімейства Analgoidea і Pterolichoidea). Практично у всіх відомих на даний момент видів птахів виявлені родо- або видоспецифічні пір’яні кліщі.

Цікаво, що традиційна назва «пір’яні кліщі» не зовсім точно відображає екологічні особливості цієї групи. Переважна більшість представників Analgoidea і Pterolichoidea, дійсно, заселяють оперення птахів (махові пір’я, пух, є види кліщів, що живуть всередині очина пера тощо). Однак у складі цих надсімейств є і види кліщів, які не обов’язково живуть на пір’ях. Наприклад, псороптидії з сімейств Dermationidae і Epidermoptidae живуть на шкірних покровах птахів, а кліщі роду Knemidokoptes проникають під рогові лусочки на ногах птахів, викликаючи патологічне розростання шкіри. Є пір’яні кліщі (сімейства Turbinoptidae і Cytoditidae), що живуть у респіраторній системі птахів (наприклад, у носовій порожнині), де вони харчуються слизовими виділеннями і, можливо, клітинами вистилаючого епітелію. На даний момент відомо, що предками сучасних пір’яних кліщів були кліщі-мешканці пташиних гнізд, які поступово перейшли до життя на господарях (H. C. Proctor, 2003. Feather Mites (Acari: Astigmata): Ecology, Behavior, and Evolution).

Ріс. 2. Яйця пір’яного кліща з роду Scutomegninia на пір’ях баклану. Фото з сайту federmilben.de

Життєвий цикл усіх псороптидій складається з п’яти стадій: яйце, личинка (має тільки три пари ніг, на відміну від дорослого кліща з чотирма парами), дві стадії німф і, нарешті, дорослий кліщ. Цікаво, що у пір’яних кліщів відсутня стадія видозміненої німфи (гіпопус), присутня у багатьох астигматичних кліщів. Ця стадія необхідна кліщам для переживання несприятливих умов, а також для розселення. Очевидно, у пір’яних кліщів, як у облігатних симбіонтів, немає необхідності в таких адаптаціях життєвого циклу.

Все своє життя кліщі проводять на господарі-птиці, при цьому основний спосіб передачі пір’яних кліщів — вертикальний: при вигодовуванні пташенят. Найвдаліший момент для такого перенесення виникає, коли молоді птахи вже оперуються, але про них все ще піклуються батьки. Кліщі переходять на молодняк на стадії німфи і спочатку розподіляються по всьому «ще не зайнятому» тілу відносно безсистемно. Однак, як тільки оперення молодого птаха дозволяє їй почати літати, а пір’я набувають комфортних характеристик для кліщів, вони перерозподіляються на тілі птиці і займають своє типове положення. Також пір’яні кліщі можуть передаватися і при безпосередньому контакті дорослих птахів, наприклад, під час залицяння або при спарюванні. Цей спосіб розселення притаманний, наприклад, кліщам-сімбіонтам зозуль або сорних курей, для яких вертикальне перенесення ускладнене або навіть неможливе у зв’язку з відсутністю контакту дорослих птахів з потомством. Самиці кліщів сімейства Epidermoptidae розселяються за допомогою паразитичних орнітофільних комах — мух-кровососок і пухопероїдів. Такий спосіб поширення — розселення за допомогою інших організмів — називається форезія. Під час ліньки птаха-господаря пір’яні кліщі завчасно залишають пір’я, які повинні випасти наступними, групуючись на сусідніх (R. Jovani, D. Serrano, 2001. Feather mites (Astigmata) avoid moulting wing feathers of passerine birds).

Ріс. 3. Ліворуч — чоловічі і жіночі німфи пір’ївих кліщів Proctophyllodes huitzilopochtlii на пері перед копуляцією (чоловіча особина — знизу). Праворуч — дорослий пір’їв Proctophyllodes huitzilopochtlii (самець) на пір’ях колібрі Archilochus alexandri. Мікрофотографії зроблено за допомогою скануючого електронного мікроскопа. Зображення зі статті Y. K. Yamasaki et al., 2018. Evaluation of Proctophyllodes huitzilopochtlii on feathers from Anna’s (Calypte anna) and Black-chinned (Archilochus alexandri) Hummingbirds: prevalence assessment and imaging analysis using light and tabletop scanning electron microscopy

Інтерес до групи пір’яних кліщів невипадковий, адже вони досить значущі з точки зору ветеринарії та сільського господарства. Серед них є, в тому числі, паразити домашніх птахів, що викликають різні захворювання — наприклад, кнемідокоптоз, яким, втім, хворіють і дикі птахи.

Незважаючи на те, що симбіоз пір’яних кліщів і птахів давно відомий вченим, характер взаємин кліщів — «квартирантів» зі своїми господарями досі залишається не до кінця ясним. Ключове питання тут — чи всі пір’яні кліщі харчуються тканинами птахів (наприклад, якимись частинами пір’я, частинками шкіри, кров’ю, лімфою) і є паразитами? Для деяких сімейств відповідь на це питання очевидна: наприклад, пір’яні кліщі, що мешкають на гусячих пір’ях (сімейство Ascouracaridae та інші), харчуються серцевиною очина. Кліщі сімейств Dermationidae і Epidermoptidae, що живуть на поверхні і в товщі шкіри, можуть харчуватися не тільки епідермісом, але і лімфою і міжклітинною рідиною. Кліщі сімейства Knemidokoptidae мешкають у товщі шкіри і також харчуються там лімфою і міжклітинною рідиною. Однак це лише невелика частина різноманітної групи пір’яних кліщів, а питання харчування інших її представників залишається поки вельми неоднозначним.

Дані попередніх досліджень свідчать про те, що пір’яні кліщі можуть харчуватися секретом копчикової залози птахів, розташованої над хвостовими хребцями (H. C. Proctor, 2003. Feather Mites (Acari: Astigmata): Ecology, Behavior, and Evolution). Цей маслянистий секрет використовується птахами для змазки пір’я, надає їм еластичність, перешкоджає намоканню оперення, а також на світлі є джерелом вітаміну D. Ще 1951 року акаролог В. Б. Дубінін (В. Б. Дубінін, 1951. Пір’яні кліщі (Analgesoidea). Ч. 1: Введення в їх вивчення) виявив у переглянутих препаратах кишечника 26 видів пір’яних кліщів безліч крапель олії, джерелом якого, ймовірно, була копчикова залоза птиці-господаря. Вчений навіть припустив, що кількість кліщів на птиці може визначатися обсягом секрету її копчикової залози. Це пояснило б велику кількість кліщів на водоплавних птахах і куликах, у яких добре розвинена копчикова залоза, і їх відносно невелика кількість на дрібних горобців (у яких заліза слабо розвинена). Цікаво, що, наприклад, у скопи (Pandion haliaetus) також була відзначена надмірно висока для хижака «кліщове навантаження», при цьому копчикова заліза скопи вельми велика для денних хижаків.

Однак передбачається, що маслянистий секрет цієї залози недостатньо поживний для кліщів: зокрема, в ньому недостатньо азоту. Можливо, це змушує кліщів доповнювати свій раціон за рахунок інших джерел. Все в тому ж дослідженні Дубінін виявив, що майже всі види кліщів мають в кишечнику суперечки грибів (в основному — відносяться до пологів Cladosporium, Alternaria, а також іржавчинних грибків). Пізніше грибковий міцелій і суперечки були знайдені в кишечнику 53% кліщів Pterodectes rutilus і 38% кліщів Scutulanyssus nuntiaventris, зібраних з двох видів ластівок (G. Blanko et al., 2003. Feather mites on birds: costs of parasitism or conditional outcomes?). У кишечниках кліщів неодноразово також виявляли пилкові зерна, а також діатомові та інші водорості.

Науці відомі приклади, коли мирні симбіонти при зміні умов середовища проживання або при зміні самого середовища стають джерелом небезпеки для колишніх «друзів». Наприклад, непатогенні штами кишкової палички в нормі заселяють кишківник людини, беруть участь у синтезі вітаміну К (R. Bentley, R. Meganathan, 1982. Biosynthesis of vitamin K (menaquinone) in bacteria) і перешкоджають розвитку патогенної мікрофлори (S. Hudault et al., 2001. Escherichia coli strains colonising the gastrointestinal tract protect germfree mice against Salmonella typhimurium infection). Однак при потраплянні в інші органи (у вологищі, нирки, сечовий міхур, передміхурову залізу тощо) ці ж штами викликають гостре запалення.

Неодноразово було показано, що і пір’яні кліщі, які, здавалося б, мирно живуть на птаху, можуть бути потенційним джерелом небезпеки для своїх господарів. Наприклад, якщо птах потрапляє в несприятливі для нього умови або ослаблений, кліщі можуть різко збільшити свою чисельність і розселитися в неприродні для них місця (наприклад, на шкіру і в легені), що може призвести до загибелі птахів. Те ж може відбуватися і при освоєнні кліщами нових видів господарів. Наприклад, у Південній Америці кліщі Allopsoroptoides galli здавна мешкали в пуховому оперенні зозулі-гуїри (Guira guira), не завдаючи господарю особливої шкоди. Але той же самий вид кліщів, розселившись на домашніх курячих, почав злісно паразитувати на їх шкірі. В результаті у курей розвиваються важкі форми дерматиту, що нерідко призводить до їх загибелі (M. R. Buim et al., 2013. The First Report about Allopsoroptoides galli n. g., n. sp (Acari: Analgoidea: Psoroptoididae) Infected Layer Hens: Hematological, Serum Chemistry, and Histopathologic Findings).

Отже, якими взаєминами пов «язані зі своїми господарями ті пір» яні кліщі, чий спосіб життя погано вивчений? Чи є серед них коментсали і мутуалісти? Дослідження вчених із США, Канади та Іспанії, результати якого були опубліковані в спеціальному випуску журналу Molecular Ecology в січні 2019 року, пролило світло на ці питання. Вчені вивчали дієту пір’яних кліщів, використовуючи два взаємодоповнюючих методи. За допомогою світлової мікроскопії досліджувався вміст кишечника пір’яних кліщів, зібраних з 190 видів птахів. Спочатку вчені переглядали під мікроскопом всі доступні препарати кліщів з колекції лабораторії Хізер Проктор (Proctor Lab), а потім робили фотографії тих особин, у яких був різний вміст кишечника. При цьому збільшення, на якому були виконані фотографії (200-, 400- або 800-кратне) залежало від розміру знайдених частинок у кишечнику. Всього було сфотографовано та визначено вміст кишківника 1300 кліщів, що представляють 100 пологів (18 сімейств).

Світлова мікроскопія дозволила виявити та ідентифікувати фрагменти пір’я, грибів, рослинного матеріалу та водоростей. У вмісті кишечника були знайдені краплі олії, але дослідники не могли з упевненістю назвати їх залишками секрету копчикової залози. Вони припустили, що це можуть бути побічні продукти травлення і не стали включати такі зразки в аналіз.

У невеликого числа видів кліщів вивчали вміст кишківника з використанням високопродуктивного секвенування (HTS) і метабарокодування ДНК. З цією метою за допомогою мереж відловлювалися птахи загону Воробйноподібні (34 особини 18 видів), з яких були зібрані всі кліщі (1833 кліща 18 видів). Молекулярний підхід доповнив мікроскопічний аналіз для тих потенційних харчових ресурсів, які нелегко або неможливо розпізнати в зразках, змонтованих на предметному склі (наприклад, бактерії, м’які тканини птахів). Також молекулярний аналіз дозволив провести більш докладний аналіз грибів, бактерій і таксонів рослин у кишечнику кліщів.

Ріс. 4. Поширеність (a) і морфологічне розмаїття (b) харчових ресурсів, виявлених при мікроскопічній оцінці вмісту кишечника пір’яних кліщів (всього було знайдено 481 різновид залишків їжі). Малюнок з обговорюваної статті в Molecular Ecology

За результатами мікроскопічного дослідження найпоширенішим і морфологічним різноманітним матеріалом у кишечнику кліщів були гіфи і суперечки грибів. У невеликій кількості були виявлені також рослинні залишки і діатомові водорості. Дуже схожі результати дав і молекулярний аналіз вмісту кишечника кліщів: практично у всіх зразках була виявлена ДНК грибів (найбільш поширеними були роду Cladosporium, Toxicocladosporium і Aureobasidium, Meira, Malassezia і Talaromyces). Також у всіх зразках була виявлена бактеріальна ДНК (найчастіше відносилася до пологів Proteobacteria, Actinobacteria і Bacteroidetes). Багато було і представників типово ендосимбіотичних родів бактерій (Bartonella, Enterococcus і Buchnera). Генетичний матеріал рослин був знайдений тільки в двох зразках (вдалося визначити види Polygala teretifolia, Citrus clementine, Daphne laureola, Digitalia ciliaris і Quercus sp.).

Ріс. 5. Відносна зустрічність пологів грибів (ліворуч) і бактерій (праворуч) у вмісті кишечника пір’яних кліщів за результатами молекулярного аналізу. Таксони з низькою чисельністю (< 2%) не показано. Малюнок з обговорюваної статті в Molecular Ecology

Таким чином, масштабне дослідження раціону пір’яних кліщів показало, що основні харчові ресурси кліщів — це гриби і бактерії, а в якості «харчової добавки» вони іноді використовують діатомові водорості і залишки рослин. При цьому важливо відзначити, що не були виявлені візуальні докази харчування пір’яних кліщів якими-небудь ресурсами птахів (наприклад, кров’ю, шкірою) крім масла копчикової залози. Молекулярні методи також не виявили в вмісті кишечників кліщів жодних слідів ДНК птахів. Звичайно, залишається невелика ймовірність того, що мікроскопічний аналіз просто не дозволив у ряді випадків ідентифікувати залишки пір’я, а молекулярне дослідження не змогло виявити крихітні шматочки пір’я, що не містять ДНК. Але, мабуть, хеліцери більшості пір’яних кліщів просто не здатні розрізати або розривати неушкоджені пір’я, і крихітні фрагменти пір’я, ймовірно, можуть проковтуватися кліщами разом з іншим пухким матеріалом.

Крім того, в вмісті кишечника кліщів були дуже поширені як кератофільні (Cladosporium, Acremonium, Malassezia, Penicillium і Phoma), так і патогенні (Cladosporium, Penicillium) гриби — потенційно приносять шкоду їх господарям-птахам. Таким чином, автори дослідження роблять висновок про те, що деякі пір’яні кліщі птахів не тільки не є їх паразитами, а, навпаки, повинні розглядатися як коментсали або мутуалісти, що очищають пташине оперення від потенційно небезпечних грибків і бактерій!

Питання про те, чи є олія копчикової залози важливим харчовим ресурсом для пір’яних кліщів, як і раніше залишається без відповіді і вимагає подальшого дослідження. Справді, велика кількість кліщів, які харчуються секретом цих залоз, може позначитися негативно на пристосованості господаря. Крім того, велика кількість кліщів потенційно може знижувати аеродинамічні властивості оперення. Є й цікаві припущення щодо потенційного впливу кліщів на колібрі: під час ритуальної залицяння самці деяких видів колібрі видають звуки за рахунок вібрації хвостових пір’їв (C. J. Clark et al., 2011. Aeroelastic Flutter Produces Hummingbird Feather Songs), а велика кількість кліщів на необхідних для цього пір’ях може мати негативний вплив на якість звуку, а значить — і на успішність залицяння.

Ще один результат обговорюваної роботи полягає в тому, що вченим не вдалося виявити в кишечниках кліщів стабільного «мікробіома» — більш-менш схожого набору симбіотичних бактерій. Як правило, у видів з досить вузьким спектром харчування (наприклад, у вшей, що живляться кератином пташиних пір’їв) є постійний і відносно стабільний набір ендосимбіотичних бактерій, які забезпечують їх необхідними речовинами. Відсутність такого набору у пір’яних кліщів підтверджує гіпотезу про універсальний характер їх дієти (адже якби гриби і бактерії лише доповнювали дієту, засновану на маслянистому секреті копчикової залози, то, ймовірно, у кліщів сформувався б свій характерний комплекс ендосимбіотичних бактерій). У вмісті кишківника 42% досліджених кліщів взагалі не було виявлено жодних ознак присутності олії.

Автори також висловлюють цікаве припущення про те, чому на ослаблених і хворих птахів часто знаходять більше непаразитичних кліщів, ніж на здорових. Стверджується, що на оперенні таких птахів може бути більше патогенних грибів або бактерій, прямо або побічно пов’язаних зі станом здоров’я птиці, — тобто більше харчових ресурсів для кліщів. До того ж нездорові птахи зазвичай приділяють менше часу очищенню оперення (і від кліщів, і від їх їжі).

В цілому ж обговорюване дослідження явно вказує, що симбіоз птахів і пір’ївих кліщів може мати форму коментсалізму, при якому кліщі, отримуючи їжу, очищають пташине оперення від потенційно патогенних грибів і мікроорганізмів. Про астигматичних кліщів, які вільноживуть, висловлювалася гіпотеза про «зовнішній» спосіб харчування (кліщі можуть поглинати попередньо переварену бактеріями їжу). Результати обговорюваної роботи узгоджуються з нею, і можливо, зможуть дати новий напрямок дослідженням цієї групи хеліцерових. Нарешті, це дослідження показало, що треба розбиратися в тому, наскільки повсюдне застосування акарицидів у сільському господарстві та зоопарках дійсно корисно для птахів і чи не знижує воно їх захист, який допомагають забезпечувати кліщі.

Джерело: Jorge Doña, Heather Proctor, David Serrano, Kevin P. Johnson, Arnika Oddy‐van Oploo, Jose C. Huguet‐Tapia, Marina S. Ascunce, Roger Jovan. Feather mites play a role in cleaning host feathers: New insights from DNA metabarcoding and microscopy // Molecular Ecology. 2019. DOI: 10.1111/mec.14581.

Іра Дьоміна