«Видоутворення у коралових рибок Hypoplectrus засноване на чотирьох генах, що впливають на зір і забарвлення»

Ріс. 1. Три симпатричні види Hypoplectrus: темний H. nigricans (black hamlet), смугастий H. puella (barred hamlet) і білий H. unicolor (butter hamlet). Фото з сайтів reeflifesurvey.com, reefguide.org і fishbase.se

Нещодавно розділені симпатричні види риб, що мешкають в одній акваторії, нерідко розрізняються тільки забарвленням і шлюбними уподобаннями. Особливість таких видів підтримується завдяки переважному спарюванню з собі подібними, але іноді вони все ж виробляють гібридне потомство, цілком життєздатне і плідне. Гібридизація веде до перекомбінування алелей, відповідальних за міжвидові відмінності, що, за ідеєю, має сприяти розмиванню цих відмінностей аж до повного злиття видів. Порівняння геномів 110 особин трьох видів коралових рибок роду Hypoplectrus з Карибського моря показало, що в даному випадку види не зливаються завдяки дуже малій кількості генів, відповідальних за міжвидові відмінності. Виявилося, що генофонди трьох видів істотно розрізняються тільки за чотирма генами, два з яких пов’язані із зором, а два інших — з забарвленням. При цьому в кожній парі видів відмінності обумовлені лише двома або трьома з чотирьох генів. Виняткова простота генетичної архітектури міжвидових відмінностей дозволяє відбору успішно відбраковувати несприятливі комбінації ключових алелей, що виникають при гібридизації, а трьом видам — зберігати свою ідентичність всупереч тому, що в інших ділянках генома гени перекомбінуються практично вільно.

Симпатричне видоутворення (Sympatric speciation), судячи з усього, відбувається в природі досить часто, проте його механізми залишаються не до кінця зрозумілими (див. посилання в кінці новини). Одне з головних питань полягає в тому, як можуть зароджуватися і зберігатися стійкі відмінності між двома спільно проживаючими групами особин, якщо між ними триває генетичний обмін.

Наприклад, багато нещодавно розділилися і генетично дуже близькі види риб, що мешкають на коралових рифах, мають ареали, що перекриваються, часто зустрічаються і періодично гібридизуються в природі, але при цьому чомусь не зливаються, а зберігають свою видову ідентичність. Такі види часто розрізняються тільки за фарбуванням і шлюбними уподобаннями: особини воліють схрещуватися з партнерами, які мають схоже забарвлення. При цьому фарба може мати адаптивне значення, наприклад, забезпечуючи найкраще маскування на тому чи іншому тлі. Такий ізолюючий механізм не може бути абсолютно надійним: час від часу обов’язково будуть відбуватися «помилки», і на світ буде з’являтися гібридне потомство. Якщо види, що зароджуються, ще не встигли накопичити достатньої кількості несумісних алелей (див. генетична несумісність наростає по параболі, «Елементи», 26.09.2010), то гібриди будуть цілком життєздатними і плодовитими. Вони схрещуватимуться з представниками батьківських видів (див. Беккрос), виробляючи на світ потомство з різними комбінаціями видових ознак. У підсумку будь-які відмінності за фарбуванням і статевими перевагами, за ідеєю, повинні безнадійно перемішатися, а види — злитися.

Протистояти такому результату і допомогти видам, що зароджуються, зберегти свою відокремленість може сильний відбір проти особин з сумішшю видових ознак (післязіготична репродуктивна ізоляція). При цьому важливо, від якого числа генів залежать міжвидові відмінності. Чим таких генів менше і чим сильніше їх вплив на фенотип, тим менше варіантів змішаних генотипів буде виникати при гібридизації і тим більше шансів, що відбір впорається з їх вибраковкою, так що види в результаті не зіллються (S. M. Flaxman et al., 2014. Theoretical models of the influence of genomic architecture on the dynamics of speciation).

Найпростіший випадок — це так звані «чарівні ознаки» (magic traits), що одночасно впливають і на адаптацію організму до якихось екологічних факторів, і на вибір шлюбного партнера (див. Знайдено «чарівну ознаку», що сприяє видоутворенню у дрозофіл, «Елементи», 11.03.2014). Єдина мутація в гені, що впливає на «чарівну ознаку», може запустити процес симпатричного видоутворення. Але все ж зазвичай екологічні адаптації (наприклад, маскуюче забарвлення) і статеві уподобання (наприклад, тяга до партнерів з таким забарвленням) визначаються різними генами. У цьому випадку для симпатричного видоутворення необхідно, щоб у особин з алелями, що забезпечують, наприклад, зелене забарвлення, були присутні також і алелі, що відповідають за перевагу зелених партнерів, а гени червоного забарвлення зустрічалися разом з генами любові до червоних партнерів. Такий невипадковий розподіл алельних варіантів різних генів називають «нерівновагим зчепленням генів» (linkage disequilibrium), і вільна рекомбінація для нього згубна (див. J. Felsenstein, 1981. Skepticism towards Santa Rosalia, or why are there so few kinds of animals?).

У статті, опублікованій в журналі Nature Ecology & Evolution, еволюційні біологи з Німеччини та Панами показали на прикладі коралових рибок роду Hypoplectrus, що стійкі відмінності за фарбуванням і шлюбним уподобанням у симпатричних видів можуть забезпечуватися дуже невеликим числом ключових генів. Ці гени можуть навіть перебувати в різних хромосомах (тобто бути фізично не зчепленими), але відбір, усуваючи несприятливі комбінації, буде підтримувати нерівноважне зчеплення, тобто переважання певних комбінацій алелей у кожного виду. При цьому за всіма іншими генами такі види можуть майже не відрізнятися через безперервний потік генів між видовими генофондами.

Об’єктом дослідження були три близькоспоріднених симпатричних види риб з контрастно різним забарвленням: темний H. nigricans (black hamlet), смугастий H. puella (barred hamlet) і H. unicolor (butter hamlet) — білий, з чорною плямою на хвості (рис. 1).

Всі три види численні і широко поширені в Карибському морі і Мексиканській затоці. Особливості забарвлення імовірно дають їм перевагу в маскуванні на різному тлі і пов’язані з адаптацією до різноманітних мікроумов. Іншими словами, різне забарвлення відображає екологічну дивергенцію — розбіжність по різних екологічних нішах (це вважається ключовим елементом симпатричного видоутворення). При цьому всі три види живуть на одних і тих же коралових рифах і часто зустрічаються один з одним. Вони здатні до міжвидової гібридизації, а потомство від змішаних шлюбів життєздатне і плідне. Однак у природних умовах частота міжвидових схрещувань невелика. Головним ізолюючим механізмом є статеві уподобання, засновані на зоровому сприйнятті: рибки віддають перевагу партнерам зі схожим забарвленням. Чіткі морфологічні відмінності в поєднанні з рідкістю гібридизації вважаються достатніми підставами для того, щоб розглядати такі форми як окремі види.

Об’єкт дослідження був обраний далеко не випадково. Щоб розібратися в генетичних основах симпатричного видоутворення, необхідно зіставити міжпопуляційні (внутрішньовидові) генетичні відмінності з міжвидовими і знайти те спільне, що відрізняє всі популяції одного виду від усіх популяцій іншого. Широкі ареали, що перекриваються, трьох вибраних видів якраз і дозволили авторам це зробити (рис. 2).

Ріс. 2. Географічне поширення риб роду Hypoplectrus. Області спільного проживання (симпаторії) трьох вивчених видів показані рожевим кольором, решта ареалу роду — блакитним. Відзначені точки, в яких були спіймані екземпляри трьох видів для генетичного аналізу: Беліз (B), Гондурас (H) і Панама (P). Цифрами показано кількість вивчених особин кожного виду з кожної точки. Малюнок з обговорюваної статті в Nature Ecology & Evolution

Дослідники порівняли геноми 110 особин, спійманих у трьох районах: біля узбережжя Белізу, Гондурасу і Панами (по 11-13 риб для кожної комбінації «вид/район», див. рис. 2).

Порівняння геномів підтвердило високу ступінь генетичної близькості трьох розглянутих видів. Проте за повногеномними даними за допомогою методу головних компонент можна впевнено відрізнити один вид від іншого в кожному з трьох районів. Лише 8 зі 110 особин, судячи з їхніх геномів, виявилися гібридами або бекросами. Таким чином, аналіз підтвердив, що міжвидова гібридизація відбувається, але види при цьому залишаються різними не тільки морфологічно, а й генетично.

Головний результат дослідження відображений на рис. 3. Виявилося, що значущі міжвидові генетичні відмінності, що простежуються у всіх трьох районах, приурочені лише до чотирьох невеликих ділянок геному. Вони позначені на малюнку літерами A, B, C і D. Такі ділянки, звані «геномними острівцями видоутворення», раніше були ідентифіковані для деяких інших груп близькородинних видів (див. генетичні відмінності між сірою і чорною вороною записані на «острівцях видоутворення», «Елементи», 25.06.2014; Відмінності між зароджуваними видами африканських цихлід записані в «геномних острівцях видоутворення», «Елементи», 21.12.2015).

Ріс. 3. Генетична диференціація (FST, див. Fixation index) трьох вивчених видів (_три варіанти попарних порівнянь показані різними кольорами, див. легенду в нижній частині малюнка) в різних ділянках генома (числами від 1 до 24 і вертикальними сірими і білими смугами показані 24 хромосоми, що становлять геном Hypoplectrus), в трьох районах окремо (Панама, Біла, Біла, Біла, Біла, Біла, Біла, Біла, Біла) та Гонт), у), у), в трьох районах (по Окрем. Точки на графіках відображають величину F_ST для відрізків геному довжиною в 50 тисяч пар підстав. Видно, що чіткі міжвидові відмінності, що простежуються у всіх трьох районах, спостерігаються тільки в чотирьох невеликих ділянках геному, позначених буквами A, B, C, D. Сірі стовпчики справа показують середні значення F_ST по всьому геному. Вони дуже малі (зверніть увагу на масштаб) і залежать від району: наприклад, в Панамі три види генетично відрізняються один від одного помітно сильніше, ніж в Гондурасі. Малюнок з обговорюваної статті в Nature Ecology & Evolution

Найцікавіше, що всі чотири ділянки приурочені до генів, функції яких пов’язані або з забарвленням, або із зором.

У ділянці А знаходиться ген sox10. Регуляторний білок (фактор транскрипції), кодований цим геном, регулює формування меланофорів у модельної рибки даніо-реріо. Примітно, що за алельним станом цього гена найтемніший (меланістичний) з трьох видів, H. nigricans, різко відрізняється від двох більш світлих.

Ділянка B пов’язана із зором. Він включає регуляторну область гена casz1, що бере участь у розвитку фоторецепторів і експресується в сітківці у трьох вивчених видів. Алельні варіанти ділянки B відрізняють смугастий вигляд H. puella від двох однотонних видів.

Ділянка С відповідає гену hoxc13a, самому задньому HOX-гену з кластера hoxca. Цей ген експресується в хвостовому стеблі (задній частині тіла, до якої кріпиться хвостовий плавник) на тій стадії, коли у риб формується пігментація. Навряд чи може бути випадковим збігом, що саме вид H. unicolor з чорною плямою на хвостовому стеблі різко відрізняється по алелях гена hoxc13a від двох інших видів, що не мають такої плями.

Ділянка D приурочена до кластеру генів, які кодують світлочутливі білки — опсини (див. Еволюція кольорового зору біля африканських цихлід йшла двома шляхами, «Елементи», 29.12.2009). Найбільш чітко по цій ділянці відрізняються один від одного найтемніший вид H. nigricans і найсвітліший H. unicolor.

Таким чином, у кожному з трьох попарних міжвидових порівнянь чіткі відмінності спостерігаються за двома або трьома локусами, з яких один неодмінно пов’язаний із зором, а один або два інших — з забарвленням.

Як і слід було очікувати, для знайдених «острівців видоутворення» характерно сильно виражене нерівноважне зчеплення. Іншими словами, кожен з трьох видів характеризується не тільки певними наборами алелей і певною частотою їх зустрічуваності в кожному ключовому локусі окремо, а й певними комбінаціями алелей різних локусів. Це означає, що відбір ефективно вичищає несприятливі комбінації. Цього не спостерігається в інших ділянках геному, які, судячи з усього, рекомбінують відносно вільно.

Отримані результати показують, що знайдені чотири локуси, швидше за все, дійсно відіграють ключову роль у репродуктивній ізоляції і збереженні видової ідентичності трьох вивчених видів. Простота генетичної архітектури ключових відмінностей забарвлення і зорового сприйняття (тобто те, що ці відмінності визначаються одиничними генами з сильними ефектами), мабуть, є фактором, що сприяє швидкому симпатричному видоутворенню у риб роду Hypoplectrus.

Джерело: Kosmas Hench, Marta Vargas, Marc P. Höppner, W. Owen McMillan and Oscar Puebla. Inter-chromosomal coupling between vision and pigmentation genes during genomic divergence // Nature Ecology & Evolution. Published: 04 March 2019. DOI.

Див. також про симпатричне видоутворення та його механізми:

1) Для видоутворення не потрібні бар’єри, «Елементи», 13.02.2006.

2) Еволюція без перешкод: ботаніки знайшли новий доказ видоутворення без географічних бар’єрів, «Елементи», 13.02.2006.

3) Видоутворення на різних островах йде паралельними шляхами, «Елементи», 15.03.2007.

4) Зафіксовано початковий етап видоутворення у тропічних метеликів, «Елементи», 09.11.2009.

5) Жіноча вибагливість сприяє видоутворенню, «Елементи», 25.12.2009.

6) Хромосомні інверсії прискорюють симпатричне видоутворення, «Елементи», 07.10.2010.

7) Еволюція, яка повернула назад, «Елементи», 21.02.2012.

8) Знайдено «чарівну ознаку», що сприяє видоутворенню у дрозофіл, «Елементи», 11.03.2014.

9) Аналіз геномів каліфорнійських паличників допоміг оцінити співвідношення випадковості і закономірності в еволюції, «Елементи», 20.05.2014.

10) Генетичні відмінності між сірою і чорною вороною записані на «острівцях видоутворення», «Елементи», 25.06.2014.

11) Класичний приклад симпатричного видоутворення — цихліди озер Камеруну — піддано сумніву, «Елементи», 17.07.2015.

12) Відмінності між зароджуваними видами африканських цихлід записані в «геномних острівцях видоутворення», «Елементи», 21.12.2015.

Олександр Марков