Вивчено причини і слідства втрати симбіозу мурашок і рослин

Ріс. 1. Приклади гіднофітових, які використовують різні екологічні стратегії. B — Squamellaria wilkinsonii, неспеціалізований мірмекофіт з о. Фіджі. C — Myrmecodia alata, спеціалізований мірмекофіт з індонезійської частини Нової Гвінеї. D — Hydnophytum myrtifolium, вид з гірських районів Папуа-Нової Гвінеї, не пов’язаний з мурахами, але накопичує в домаціях дощову воду, в якій розмножуються жаби Cophixalus riparius. На зображеннях D-I показано різноманітність вхідних отворів у домаціях гіднофітових. E, F — Squamellaria wilsonii з крихітними отворами, що підходять за розміром під мураха-партнера Philidris nagasau (о. Фіджі). F — такий отвір крупним планом. G — Myrmecodia tuberosa, спеціалізований мірмекофіт, Папуа-Нова Гвінея. H — неописаний вид роду Hydnophytum, Папуа-Нова Гвінея. I — яйця ендемічного для острова Еспіріту-Санту (Вануату) геккона Lepidodactylus buleli всередині домація Squamellaria vanuatuensis. Зображення з обговорюваної статті в PNAS

Ботаніки з Мюнхенського університету вивчили еволюцію симбіозу між мурахами і мірмекофільними рослинами з групи Гіднофітових, що утворюють спеціальні розростання тканин — домації, в яких селяться ці комахи, надаючи натомість господарям поживні речовини. Це взаємовигідне співробітництво, як виявилося, є вихідним для цієї групи рослин, але в ході еволюції кілька разів втрачалося. Результати дослідження підтвердили кілька існуючих теоретичних передбачень. По-перше, повернення до несимбіотичного життя відбувається тільки у неспеціалізованих рослин, які не розвинули суворого зв’язку з конкретним видом мурашок. По-друге, втрата симбіозу відбувається в умовах низької великої кількості партнерів-мурахів, а не за рахунок втрати потреби в ньому. По-третє, після втрати зв’язку з мурахами прискорюється морфологічна еволюція домаціїв, звільнених від дії стабілізуючого відбору, що зберігає їх у симбіотичних видів.

Взаємовигідне співробітництво — мутуалізм — зараз часто розглядається фахівцями з коеволюції як один з основних механізмів ускладнення і підтримки стійкості екосистем. Тут доречно згадати симбіоз вищих рослин з грибами (мікоризу) і азотфіксуючими бактеріями, що багато в чому визначив саму можливість успішного заселення суші, і величезну кількість тварин, що перетравлюють їжу за участю найпростіших і бактерій. Не такий тісний (його зараз називають симбіотичним), як у наведених вище прикладах, мутуалізм рослин і запилювачів, а також рослин і розповсюджуючих насіння тварин також досить важливий для функціонування екосистем. Зрештою, мітохондрії та хлоропласти, необхідні для розвитку складних багатоклітинних організмів, суть нащадки бактерій, які остаточно втратили здатність до вільного життя і стали органелами.

Але мутуалізм може не тільки виникати, а й втрачатися. Якщо два види життєво необхідні один для одного, то вимирання одного з партнерів обов’язково призводить до вимирання іншого. Якщо ж мутуалізм не настільки спеціалізований, то один з партнерів може пережити вимирання іншого. Однак така взаємодія, згідно з теоретичними дослідженнями, може теж виявитися нестійкою, зникнувши або через рідкість одного з партнерів, або через перехід одного з них до паразитизму (мутуалізм тримається на співвідношенні витрат і переваг кожного з партнерів, а відбір часто може сприяти скороченню витрат при збереженні переваг, що може призвести до того, що один партнер почне експлуатувати іншого, не даючи нічого натомість), або якщо один з партнерів перестає потребувати іншого, потрапивши в нове середовище (наприклад, клубенькові бактерії виявляються непотрібними на багатих азотом грунтах). Однак ці результати теоретичної коеволюційної біології мають мало емпіричної підтримки — багато в чому через те, що відомо досить мало відповідних систем партнерств, що багаторазово втрачали і набували мутуалізму.

Гійом Хоміцкі (Guillaume Chomicki) і Сюзанна Реннер (Susanne S. Renner) з Університету Мюнхена вирішили дослідити причини втрати мутуалізму на прикладі симбіозу мурашок і рослин (див. мірмекофіти). Автори зупинилися на рослинах з підтриби Гіднофітові (Hydnophytinae; деякі з них використовуються як декоративні) сімейства Маренові (Rubiaceae). Ці рослини-епіфіти, що ростуть в Австралазії, надають мурахам місце для побудови гнізд, утворюючи на стеблі особливі порожні структури — домації, а комахи постачають рослини поживними речовинами зі своїх екскрементів і принесеного «сміття». Цей мутуалізм може бути як спеціалізованим, при якому один вид рослини населяється одним конкретним видом мурашок (вхід у домації виявляється точно підлаштованим під розміри особини цього виду), так і неспеціалізованим (генералізованим), коли один вид рослин може заселятися різними видами мурашок. У вищезгаданій групі рослин є обидва цих варіанти і, крім того, деякі види взагалі не вступають у взаємини з мурахами (рис. 1). А загальна кількість видів (105) дає достатній матеріал для перевірки теоретичних передбачень.

Автори задалися трьома питаннями:

1) Чи асоційована втрата мутуалізму з тим чи іншим предковим станом (спеціалізованим чи генералізованим)? 2)

Чи асоціована втрата мутуалізму з тими чи іншими екологічними умовами (наприклад, рідкістю мурахів або доступністю поживних речовин)? 3)

Чи впливає втрата мутуалізму на темпи еволюції входу в домації (поки рослина взаємодіє з мурахами, на цю ознаку повинен діяти стабілізуючий відбір, що скорочує мінливість, після ж втрати він повинен зникнути).

Ріс. 2. Філогенетичне древо гіднофітових із зазначенням на розвиток мутуалізму у сучасних видів і реконструйовані стани для предкових груп, побудоване на основі аналізу шести генів у 75% сучасних видів. Червоним кольором показані види з неспеціалізованим симбіозом, зеленим — зі спеціалізованим симбіозом, синім — відсутність симбіозу з мурахами при наявності домаціїв. Чорним виділені рослини, які не мають домаціїв, необхідні для побудови древа (т. зв. зовнішня група, або аут-група, див. Outgroup). Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Автори склали філогенетичне древо на підставі шести пластидних і ядерних генів (рис. 2), відсеквенованих у 75% зі 105 видів підтриби, і за допомогою двох статистичних методів (оцінки максимального правдоподібності, див. Maximum likelihood і байєсовського аналізу, див. Bayesian inference) виявили, що, на відміну від їх очікувань, вихідним станом для цієї групи рослин виявився неспеціалізований симбіоз, згодом втрачений близько 12 разів (це дерево є тільки наближеною реконструкцією реально еволюційної історії, тому отримане значення може бути неточним). Щоб додатково підтвердити вихідну наявність симбіозу, автори провели філогенетичний аналіз, в якому штучно задали відсутність симбіозу у загального предка всіх гіднофітових — і ця модель істотно гірше будувала дерево.

Одинадцять з дванадцяти випадків зникнення симбіозу сталися в неспеціалізованих лініях. Єдиний виняток — рід Anthorrhiza, у якого предковий стан не вдалося встановити з упевненістю.

17 з 23 видів, що не вступають у симбіоз з мурахами, живуть у горах Нової Гвінеї на висоті понад 1,5 км. Відомо, що з підйомом у гори знижується різноманітність і велика кількість мурахів — цей тренд спостерігається і на цьому острові. При цьому у трьох з цих видів в домаціях накопичується дощова вода і живуть жаби (рис. 1, D), шість видів можуть отримувати поживні речовини з ґрунту, але це вірно і для двох видів, що зберігають спеціалізований зв’язок з мурахами. Всі ці факти говорять на користь гіпотези про те, що причиною втрати мутуалізму виявляється не втрата необхідності в ньому, а брак потенційних партнерів. Тут знаходить пояснення і відсутність випадків втрати зв’язку з мурахами у спеціалізованих видів: позбувшись партнера, вони просто вимирають.

Оскільки спеціалізовані мірмекофіли серед Hydnophytinae взаємодіють з мурахами двох пологів з підсемейства Dolichoderinae, які зустрічаються на різних висотах, в той час як генералісти — з більш ніж 25 неспорідненими видами, чиє розмаїття падає з висотою, автори припустили, що якщо вірна гіпотеза про брак партнерів як головну причину втрати мутуалізму, то генералісти повинні зустрічатися переважно на низьких висотах, поширення фахівців не повинно залежати від висоти, а рослини, що втратили мутуалізм — в основному в горах. Кілька незалежних статистичних аналізів підтвердили ці очікування (рис. 3).

Ріс. 3. Зміна ймовірності існування рослин з підтриби Hydnophytinae залежно від висоти (горизонтальна вісь) для різних екологічних стратегій взаємодії з мурахами: генералістів (червоний), фахівців (зелений) і немутуалістів (синій). Результат отримано за допомогою мультиноміальної логістичної регресії по 130 таксонам (видам і підвидам) і 1100 географічним точкам. Малюнок з додаткових матеріалів до обговорюваної статті в PNAS

Що ж відбувається з домаціями після втрати мутуалізму? Теоретичні передбачення кажуть, що, доки симбіоз існує, на розмір входу в них, який дозволяє рослині «відфільтровувати» потрібних мурахів, діє стабілізуючий відбір, що підтримує оптимальний розмір. Причому у фахівців цей відбір повинен бути сильнішим, тобто швидкість еволюції повинні бути мінімальною. А після того, як рослина перестала взаємодіяти з мурахами, відбір повинен ослабнути, що призведе до збільшення швидкості зміни цієї ознаки.

Розмір вхідного отвору в домації значно варіює у гіднофітових: від міліметра до більш ніж 5 сантиметрів. Аналіз розподілу цих розмірів між видами показав, що багато немутуалістичних видів мають великі отвори — через них у домації можуть проникати великі безхребетні (таргани, багатоніжки, перипатуси, павуки, слимаки і пиявки) і навіть дрібні хребетні (жаби, геккони і сцинки). Отримана оцінка темпів еволюції діаметра отвору також узгоджується з гіпотезою: у фахівців — 0,01. 0,04, у генералістів — 0,04. 0,02, у немутуалістів — 0,1. 0,02 (значення в умовних одиницях, див. D. L. Rabosky, 2014. Automatic Detection of Key Innovations, Rate Shifts, and Diversity-Dependence on Phylogenetic Trees).

Однак високу швидкість еволюції розміру вхідного отвору домація можна пояснити і тим, що у відсутність зв’язку з мурахами виникає відбір, що сприяє проникненню всередину більш великих тварин. Втім, поки невідомі свідчення того, що ці мешканці приносять рослині користь, хоча ця можливість вимагає подальшого вивчення.

Нарешті, автори показали, що в міру просування в гори збільшується середня швидкість морфологічної еволюції отворів домаціїв — для цього вони розробили метод, що з’єднує дані з філогенії і розповсюдження видів, що дозволило їм отримати «карту морфологічної еволюції» (рис. 4).

Ріс. 4. Карта швидкості морфологічної еволюції розміру (показана кольором, шкала Entrance hole size morphorate) вхідного отвору в домації біля гіднофітових. Чорні точки — місця знахідок рослин на о. Нова Гвінея. Видно, що «гарячі точки» (виділені білим пунктиром), де еволюція найбільш прискорена, концентруються у високогірних областях. Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Це дослідження не відкрило чогось зовсім несподіваного, але від того не стає менш цінним. Адже теоретичні передбачення повинні перевірятися на «живому» матеріалі. Авторам пощастило знайти вдалий об’єкт для дослідження. Будемо сподіватися, що далі підуть і інші подібні роботи, які дозволять зрозуміти, наскільки часто реалізуються ті чи інші сценарії еволюції мутуалізму.

Джерело: G. Chomicki, S. S. Renner. Partner abundance controls mutualism stability and the pace of morphological change over geologic time // PNAS. 2017. V. 114. No. 15. P. 3951–3956. DOI: 10.1073/pnas.1616837114.

Сергій Лисенков