А чи існують вториннороті?

Ріс. 1. Кембрійські викопні тварини. Хтось із них, можливо, близький до загальних предків білатерій. 1 — Lingulella, представник брахіопод (див. найдавніші предки кольчастих хробаків могли бути схожі на брахіопод, «Елементи», 26.02.2016). 2 — членистоноге Chuandianella, близьке до ракоподібних. 3 — голкошкіра Protocinctus (див. I. A. Rachman, S. Zamora, 2009. The oldest cinctan carpoid (stem-group Echinodermata), and the evolution of the water vascular system). 4 — хордове Myllokunmingia. 5 — Vetulicola, представник проблематичної повністю вимерлої групи ветуліколій (див. картинку дня Дідазоніди). Автори, про яких ми будемо говорити, схиляються до крайньої примітивності ветуліколій, але це — поки всього лише гіпотеза. Червона стрілочка позначає жаберні щілини: вони є у міллокунмінгії і у ветуліколи. Жовта стрілочка позначає поділ тіла на компактну голову і сегментоване тулуб — ознака, спільна для чуандіанели і ветуліколи; тут автори відважно натякають на можливість спорідненості між вторинноротими і членистоногими, яка вважалася в зоології давним-давно відкинутою. Ілюстрація з обговорюваної статті в Science Advances

Недавні дослідження загадкової групи ксенацеломорф призвели вчених до висновку, що перші двосторонньо-симетричні тварини, швидше за все, були дуже просто влаштованими червонорідними істотами. Однак зараз група молекулярних філогенетиків пропонує знову переглянути цю проблему. Більш того, раптово ставиться під сумнів еволюційна роль давно визнаної зоологами групи вторинноротих, до якої належать голкошкірі, напівхордові і хордові.

Більшість сучасних багатоклітинних тварин належить до гігантської еволюційної гілки білатерій, головна особливість якої — двостороння симетрія тіла з правою і лівою сторонами, переднім і заднім кінцем, спиною і черевом. У 1908 році австрійський зоолог Карл Гроббен (Karl Grobben) запропонував розділити всіх білатерій на первинноротих і вторинноротих (K. Grobben, 1908. Die systematische Einteilung des Tierreiches). Цей поділ з деякими поправками зберігся донині. До вторинноротих належать голкошкірі, напівхордові та хордові. Первиннороті набагато різноманітніші. Серед їхніх представників — молюски, кільчасті хробаки, членистоногі, нематоди і багато інших груп тварин, як широко поширені, так і маловідомі (див. картинку дня Первиннороті).

Здавалося б, що може бути простіше, ніж поділ древа білатерій на дві гілки? Але є проблематичні групи, положення яких на цьому тлі довго було неясним. Такі, наприклад, морські стрілки, яких Гроббен і багато інших зоологів вважали вторинноротими, а за сучасними даними вони — однозначно первиннороті (див. морські стрілки виявилися родичами коловраток, «Елементи», 06.03.2019).

Особливо сильно сплутала карти зоологам загадкова група ксенацеломорф. Це морські червонорідні істоти, влаштовані за мірками білатерій вкрай просто. Ресничный покров всего тела, нервная система в виде равномерной сети (плексуса), мешковидный или вовсе отсутствующий кишечник — признаки, которые издавна заставляли подозревать ксенацеломорф в огромной древности. Втім, назва «ксенацеломорфи» з’явилася лише недавно. Під ним ховаються три групи хробаків, що дещо відрізняються один від одного: безкишкові турбелярії, немертодерматиди і ксенотурбелліди.

Тут, мабуть, потрібно пояснення з приводу кишки та її відсутності. У всіх багатоклітинних тварин, крім губок і пластинчастих, є рот, мускулатура і нервова система — три ознаки, які виникали в ході еволюції, судячи з усього, не інакше як одночасно, нерозривною тріадою (В. В. Малахов, 2003. Основні етапи еволюції еукаріотних організмів). Все це, зрозуміло, є і у ксенацеломорф. Але ось кишечника, на відміну від рота, у них може і не бути. У безкишкових турбелярій рот веде не в кишку (порожнина, вистлану шаром епітелію), а в скупчення травних клітин, що ніякої постійної порожнини не має. У немертодерматид і ксенотурбеллід, правда, епітеліальний кишечник є. Але він замкнутий сліпо — без анального отвору, на відміну від наскрізної кишки інших білатерій (див. Дупликація гомеобоксних генів могла бути однією з причин кембрійського вибуху, «Елементи», 13.02.2015). Такий кишківник для короткості називають мішковидним (sac-like).

Дискусії про систематичне становище та еволюційну роль тварин, яких ми зараз називаємо ксенацеломорфами, почалися ще років сто тому. Особливо бурхливими вони були щодо загадкової групи ксенотурбеллід, яку то зближували з безкишковими турбеляріями, то раптово відносили до вторинноротих. Ця майже детективна історія вже детально обговорювалася на «Елементах» (див. Ксенотурбелліди виявилися близькими до предків двосторонньо-симетричних тварин, «Елементи», 15.02.2016). Зрештою зоологи і молекулярні філогенетики дійшли висновку, що ксенацеломорфи, включаючи і ксенотурбеллід, — це єдина еволюційна гілка, що займає на еволюційному древі білатерій базальне (найближче до основи) положення. Просто кажучи, ксенацеломорфи — це найдавніші білатерії. Вони відокремилися ще до того, як основна частина древа білатерій розділилася на первинноротих і вторинноротих (рис. 2).

Ріс. 2. Сценарій еволюції білатерій, що відповідає гіпотезі максимальної давнини ксенацеломорф. Первиннороті (Protostomia) і вториннороті (Deuterostomia) утворюють групу Nephrozoa, названу так завдяки придбанню спеціалізованих виділювальних трубочок — нефридіїв. У ксенацеломорф нефридіїв немає, і в групу Nephrozoa вони не входять. За останні п’ять років цей сценарій став сприйматися як класичний, але тепер його знову ставлять під сумнів. Ілюстрація зі статті: A. Hejnol, K. Pang, 2016. Xenacoelomorpha’s significance for understanding bilaterian evolution

Чому це важливо? Справа в тому, що вирішення проблеми систематичного становища ксенацеломорф може, в свою чергу, послужити ключем до проблеми походження білатерій як таких (див. В. В. Малахов, 2004. Новий погляд на походження білатерій). А ось цю проблему приватною вже не назвеш. Зрештою, виникнення двосторонньо-симетричних тварин було однією з найважливіших подій у всій історії життя на Землі. Не дивно, що біологи давно — якщо бути точним, то вже близько 150 років — намагаються розгадати механізм цієї події. Міркувань і фактів на цю тему наводилося безліч, але якщо говорити коротко, то всі версії походження білатерій можна розділити на дві групи: гіпотези простого предка і складного предка.

Прихильники гіпотез «складного предка» вважають, що загальний предок білатерій був за рівнем організації порівнянний з кільчастим хробаком, членистоногим або хордовим. Різні автори припускають, що він вже мав центральну нервову систему у вигляді черевного нервового ланцюжка (або нервової трубки), головний мозок, очі, наскрізний кишечник, цілому, сегментацію, кінцівки і навіть хорду (див. у предків білатерій вже була примітивна протохорда, «Елементи», 18.09.2014). Свого часу англійський біолог Адам Седжвік (Adam Sedgwick) надзвичайно витончено обґрунтував теорію складного предка ембріологічними даними, зіставивши розвиток онихофор (родичів членистоногих) з будовою коралових поліпів (A. Sedgwick, 1884. On the origin of metameric segmentation and some other morphological questions). Типовий сучасний адепт теорії складного предка — Детлев Арендт (Detlev Arendt), дуже великий дослідник у галузі еволюційної біології розвитку.

Дійсно, дані біології розвитку дозволяють обґрунтувати теорію складного предка легко і переконливо. Наприклад, існують регуляторні гени, загальні для первинноротих і вторинноротих (у тому числі для хребетних і комах), робота яких виключно важлива для розвитку очей, серця і кінцівок. Хіба це не свідчення того, що очі, серце і кінцівки вже були у спільного предка білатерій? Розмірковуючи таким чином, будь-яку знахідку широко поширеного регуляторного гена можна негайно проінтерпретувати як довід на користь теорії складного предка. На жаль, насправді тут не все так просто (див., наприклад: У одноклітинних організмів є ген, здатний керувати розвитком хорди, 25.10.2013). По-перше, функції генів можуть в ході еволюції змінюватися. По-друге, гени, фізіологічно схильні до якоїсь нової функції, цілком можуть набути цієї функції незалежно в різних еволюційних гілках. Такі випадки точно є (C. Nielsen, P. Martinez, 2003. Patterns of gene expression: homology or homocracy?). Тому однієї генетики розвитку, як правило, недостатньо для з’ясування вигляду чийогось спільного предка. Тут потрібно комплексне дослідження, що враховує і гомології органів, і структуру еволюційного древа.

Проблема в тому, що результати таких комплексних досліджень рідко виявляються однозначними (принаймні, відразу). Тому поряд з теорією складного предка білатерій завжди існувала і теорія простого предка, в чомусь більш логічна: справді, чому б еволюції не йти від простого до складного? Її дотримувалися такі знамениті зоологи XX століття, як Лібі Хайман (Libbie Hyman) і Артемій Васильович Іванов, і в багатьох підручниках зоології безхребетних вона була основною.

Робота філогенетиків, яка показала глибоку давнину гілки ксенацеломорф, послужила сильним доводом на користь гіпотези простого загального предка білатерій (див. ксенотурбелліди виявилися близькими до предків двосторонньо-симетричних тварин, «Елементи», 15.02.2016). Приклад сучасного великого вченого, послідовно її підтримуючого — норвезький зоолог Андреас Хейноль (Andreas Hejnol). Згідно з цією гіпотезою, загальний предок білатерій не мав ні центральної нервової системи (тільки дифузну мережу), ні цілома, ні наскрізної кишки, ні серця, ні кінцівок (рис. 3). Складні нервові системи виникли в безлічі еволюційних стовбурів білатерій незалежно один від одного (M. Martán-Durán et al., 2018. Convergent evolution of bilaterian nerve cords).

Ріс. 3. Порівняння гіпотез складного і простого загального предка білатерій (Urbilateria — значить «прабілатерії»). Малюнок з сайту en.wikipedia.org, зі змінами

Правда, це не означає, що загальний предок білатерій був гранично примітивний абсолютно за всіма ознаками. Таких тварин взагалі не буває. Наприклад, загальний предок швидше за все мав кишківник, мішкоподібний, але все ж повноцінний (як у немертодерматид і на відміну від безкишкових турбелярій). Міг у нього бути і апікальний орган — найдавніший із складних органів почуттів, розташований на передньому кінці тіла.

Але і це ще не кінець історії. Молекулярна філогенетика — штука дуже потужна, але її дозволяюча здатність все ж кінцева. Бувають випадки, коли вона досягає межі (див. «Первинність губок» випереджає за окулярами «первинність гребенят», «Елементи», 12.11.2019). Ксенацеломорфи — одна з найскладніших груп у цьому відношенні. Їхній статус не випадково так довго залишався неясним: отримати незаперечний результат тут надзвичайно важко, якщо взагалі можливо.

У 2019 році вийшла нова стаття молекулярних філогенетиків, яка поставила під сумнів раніше зроблений твердий висновок про крайню примітивність ксенацеломорф (H. Philippe et al., 2019. Mitigating anticipated effects of systematic errors supports sister-group relationship between Xenacoelomorpha and Ambulacraria). Першим автором там значився Ерве Філіпп (Herve Philippe), відомий французький біолог, роботи якого вже не раз обговорювалися на «Елементах» (див., наприклад: Виділено нову супергрупу еукаріот, «Елементи», 17.04.2018). Ерве Філіп і його колеги оголосили, що вважають відокремлене положення ксенацеломорф артефактом, викликаним занадто швидкою молекулярною еволюцією цієї групи. Якщо ж застосувати алгоритми, що зводять перешкоди до мінімуму, то підтверджується більш стара гіпотеза: ксенацеломорфи — вториннороті, родичі голкошкірих і напівхордових, що утворюють разом з ними групу Xenambulacraria. У цю групу потрапляють і ксенотурбеліди, і безкишкові турбелярії, і немертодерматиди.

Але і це не все. Навесні 2021 року група авторів за участю того ж Ерве Філіпа і ще одного відомого філогенетика, англійця Максиміліана Телфорда (Maximilian Telford), опублікувала роботу, в якій ставиться під питання ні багато ні мало реальність самої групи вторинноротих.

Це виглядає несподівано. Нагадаємо, що в групу вторинноротих входять голкошкірі, напівхордові і хордові. Єдність цієї еволюційної гілки вважалася твердо встановленою ще з кінця XIX століття, з часів Карла Земпера (Carl Semper), Вільяма Бетсона (William Bateson), Володимира Михайловича Шимкевича та інших великих біологів того часу. Навіть під час революції в зоології, що трапилася на рубежі XX і XXI століть під дією молекулярних методів, ділення білатерій на первинноротих і вторинноротих збереглося (див., наприклад: A. Adoutte et al., 2000. The new animal phylogeny: reliability and implications). Що ж сталося тепер?

Справа в тому, що у гілок молекулярно-філогенетичного древа є такий параметр, як довжина. Вона пропорційна числу нуклеотидних замін: чим більше їх відбулося в історії даної гілки, тим ця гілка на древі буде довшою. Просто кажучи, довжина гілки тим більше, чим більш бурхливо йшла еволюція даної групи — принаймні на молекулярному рівні.

Філіп, Телфорд і їхні колеги показали, що філогенетичне древо білатерій виглядає асиметричним. Дистанція від загального предка всіх білатерій до загального предка первинноротих виявилася приблизно вдвічі більшою, ніж аналогічна дистанція від загального предка всіх білатерій до загального предка вторинноротих. Гілка вторинноротих вдвічі коротша. Цей висновок підтверджується даними по більшості відомих генів (близько 70%). Отже, еволюційних подій на шляху від предка білатерій до вторинноротих сталося набагато менше.

Більше того, Філіп, Телфорд і колеги вважають, що тепер є підстави засумніватися в монофілії вторинноротих, тобто в єдності їх походження. Про первинноротих цього сказати не можна. Гіпотеза про монофілію первинноротих має більш високу підтримку — хоча, справедливості заради, треба сказати, що різниця тут все ж чисто кількісна. Набагато серйозніше те, що у первинноротих є деяка кількість унікальних генів, загальних для цієї групи, але відсутніх у інших груп. Наприклад, у первинноротих знайдено 12 властивих тільки їм сімейств мікроРНК (див. ускладнення організму у стародавніх тварин було пов’язано з появою нових регуляторних молекул, «Елементи», 04.02.2010), а у вторинноротих таке сімейство всього одне. Є й інші факти такого роду: наприклад, властиві тільки первинноротим особливості рибосомних РНК і деяких мітохондріальних білків. У вторинноротих подібних унікальних загальних генетичних ознак виявлено набагато менше, незважаючи на те, що їх спеціально шукали (O. Simakov et al., 2015. Hemichordate genomes and deuterostome origins). І навіть ті, які знайти вдалося, можуть бути оскаржені.

Кілька років тому з’ясувалося, що у вторинноротих є «глоточний генний кластер» — група з декількох регуляторних генів, розташованих в хромосомі поруч і в одному і тому ж порядку (див. Геноми напівхордових проливають світло на еволюцію вторинноротих, «Елементи», 24.11.2015). Робота цих генів пов’язана з розвитком характерної для вторинноротих горлянки — передньої частини кишкової трубки, пронизаної жаберними щелями. Однак самі по собі ці гени є і у первинноротих. Більш того, нова робота демонструє, що і у первинноротих «глоточні гени» теж досить часто бувають розташовані кластерами — тільки маленькими, а не такими повними, як «глоточний генний кластер» вторинноротих. Чи не означає це, що «глоточний генний кластер» спочатку був взагалі у всіх білатерій? Просто у первинноротих він розпався, а у вторинноротих немає (рис. 4).

Ріс. 4. Нова інтерпретація древа білатерій і розподіл за ним деяких ознак. Групи вторинноротих тут немає, а є окремо гілка хордових (Chordata) і ксенамбулакрарій (Xenacoelomorpha + Echinodermata + Hemichordata). Вертикально позначено наявність або відсутність ознак: радіальне дроблення, розвиток ціломів з кишень первинної кишки (ентероцелія), вторинноротость, жаберні щілини, постанальний хвіст, ендостиль. Справа показана доля глоточного генного кластера: у вторинноротих він повний, у первинноротих присутній лише фрагментами. У результаті реконструюється загальний предок білатерій (Urbilateria), найбільш схожий на… хордова тварина! Автори висувають гіпотезу, що у нього були абсолютно всі характерні ознаки вторинноротих, включаючи повний глоточний генний кластер і постанальний хвіст (наявність якого у кого-небудь крім хордових сумнівна). Ілюстрація з обговорюваної статті в Science Advances

«Ми показали, що якщо і існує гілка, що веде до монофілетичних вторинноротих, то вона коротка і підтримка її слабка», — пишуть Філіп і Телфорд зі співавторами. Вони вважають, що саме виділення цієї гілки як мінімум частково є результатом підсумовування систематичних помилок, артефактів. Треба врахувати ще ось що: автори весь час виходять з версії (обґрунтованої ними раніше), що ксенацеломорфи належать до вторинноротих. Але вони спеціально обумовлюють, що навіть якщо взагалі проігнорувати ксенацеломорф, результати, що відносяться до всіх інших вторинноротих, від цього істотно не змінюються.

Ну, і що ж звідси може слідувати? Почнемо з того, що не викликає ніяких серйозних сумнівів. Зібрані молекулярними філогенетиками дані досить красномовно показують, що вториннороті — в цілому набагато більш примітивна еволюційна гілка, ніж первиннороті. Термін «примітивність» ми тут використовуємо в його класичному значенні: примітивність — це близькість до кореня еволюційного древа, яка визначається числом пройдених еволюційних етапів; чим менше їх пройдено, тим група більш примітивна (К. В. Беклемішев, 1979. Зоологія безхребетних).

Як справедливо зауважують автори обговорюваної статті, сама по собі ця заява не така вже й нова. Давно відомо, що у вторинноротих є ознаки, які за мірками білатерій, швидше за все, є примітивними: наприклад, радіальний тип дроблення заплідненого яйця і утворення цнотливих порожнин з кишень кишки.

А ось гіпотеза, що вторинноротих як єдиної групи зовсім не існує — набагато більш нова і набагато більш спірна. Якщо сформулювати більш строго, вона означає, що групи Chordata (хордові) і Xenambulacraria (ксенацеломорфи + голкошкірі і напівхордові) розійшлися вже на рівні загального предка білатерій. У цьому випадку їхні загальні ознаки повинні бути стародавніми загальними ознаками всіх білатерій — і автори дійсно розглядають таку можливість, наприклад, щодо жаберних щілин. Чи міг загальний предок всіх білатерій мати жаберні щілини? Законами природи це не заборонено, але підтверджень у такої сміливої гіпотези поки все ж замало.

Складається враження, що автори і самі розглядають свої результати як попередні. У всякому разі, ніякого принципово нового еволюційного древа вони в явному вигляді не опублікували (а якби вони були готові всерйоз запропонувати перегляд системи білатерій, це було б зроблено обов’язково). Водночас вони знайшли в собі сміливість запропонувати наукові назви для абсолютно гіпотетичних еволюційних гілок, одна з яких могла б об’єднувати первинноротих з хордовими, а інша — з ксенамбулакраріями. Гіпотетична гілка, що об’єднує первинноротих з хордовими, названа Centroneuralia («тварини з центральною нервовою системою»), а гіпотетична гілка, що об’єднує первинноротих з ксенамбулакраріями названа Orthozoa («прямі тварини», у яких, на відміну від хордових, спинна і черевна сторони тіла не помінялися місцями). Неважко бачити, що гіпотеза Centroneuralia суперечить гіпотезі Orthozoa, і обидві вони суперечать гіпотезі Deutetostomia, тобто класичних вторинноротих. Автори прямо пишуть, що цю номенклатурну гру вони затіяли, «щоб сприяти подальшим дослідженням цієї проблеми». Перед нами навмисна інтелектуальна провокація в дусі французького постмодернізму, свого роду деконструкція.

Проте є два фактори, що змушують поставитися до цієї роботи серйозно. По-перше, це величезний обсяг залучених даних: фактично перед нами ретельно виконаний метааналіз. І по-друге, це присутній на почесному місці в списку авторів Ерве Філіп. До думки цього дослідника завжди варто прислухатися. Наприклад, у тривалій бурхливій суперечці про те, хто з багатоклітинних тварин примітивніше — гребенята чи губки? — погляд Ерве Філіпа, схоже, в результаті перемагає (див. «Первинність губок» випереджає за окулярами «первинність гребенят», «Елементи», 12.11.2019). Звичайно, це не означає, що групу вторинноротих треба негайно викреслити з підручників зоології і зрадити забуттю. Але подумати на