Адаптивна радіація цихлід озера Танганьїка почалася майже відразу після його утворення

Ріс. 1. Еволюційне дерево цихлід озера Танганьїка і прилеглих річок, засноване на повних геномах. Різними кольорами показано 13 еволюційних гілок, що відповідають трибам. Назви риб скорочені до шести букв (перші три позначають рід, інші — вид). Річкові види позначено сірим шрифтом. Для кожного озерного вигляду наведено його зображення. Праворуч вгорі — спрощене еволюційне дерево всіх цихлід, на якому ендеміки Танганьїки утворюють єдину групу; показано філогенетичне положення трьох видів з Танганьїки, які є пізніми вселенцями і не мають відношення до адаптивної радіації цихлід в озері. Малюнок з обговорюваної статті в Nature

Швидке видоутворення (адаптивну радіацію) цихлид великих африканських озер по праву називають «великим еволюційним експериментом природи». В озерах Вікторія, Малаві і Танганьїка з невеликого числа випадкових вселенців за нетривалий за еволюційними мірками час розвинулися сотні ендемічних видів, що сильно різняться за своєю будовою і способом життя. Швейцарські біологи відсеквенували повні геноми майже всіх видів цихлід, що мешкають у Танганьїці, що дозволило з небувалою детальністю реконструювати еволюційну історію місцевого «пучка видів». З’ясувалося, що лише три види є пізніми вселенцями (їх найближча рідня живе не в Танганьїці), а всі інші — близько 240 видів, що відносяться до 52 пологів і 13 трибів, — виникли в ході адаптивної радіації в самому озері. Судячи з даних молекулярних годинників, адаптивна радіація почалася близько 9 млн років тому, що збігається з віком озера. Освоєння цихлідами доступного адаптивного простору проходило в кілька етапів. Спочатку різко зросла різноманітність форми тіла, потім були періоди прискореної диверсифікації звичайних (ротових) і додаткових (глоточних) щелеп, ще пізніше сталася вибухова диверсифікація забарвлення. Поетапний ріст морфологічного розмаїття цихлід відображає динаміку освоєння різних місцезнаходження і дроблення екологічних ніш. Виявлено зв’язок між числом видів у трибі, рівнем гетерозіготності риб і ознаками міжвидової гібридизації. Це говорить про те, що епізодична гібридизація може прискорювати видоутворення. Всупереч очікуванням, не вдалося знайти зв’язки між швидкістю видоутворення і числом мобільних генетичних елементів і дупликованих генів.

Вражаючі «пучки видів» (species flocks) цихлід, що сформувалися за невеликий за еволюційними мірками час в деяких африканських озерах, давно привертають увагу біологів-еволюціоністів. «Елементи» не раз розповідали про цих чудових риб і про важливі еволюційні висновки, отримані під час їх вивчення (див. посилання наприкінці новини).

Озеро Танганьїка розташоване в глибокій тектонічній западині, що становить частину Східно-Африканської рифтової системи. Це одне з найдавніших озер на планеті: воно почало формуватися 9-12 млн років тому (A. S. Cohen et al., 1993. Estimating the age of formation of lakes: An example from Lake Tanganyika, East African Rift system) — досить поважний вік для озера, але не такий вже великий термін для еволюції.

В озері і річках, що впадають в нього, живе близько двох з половиною сотень ендемічних (ніде більше не зустрічаються) видів цихлид, дивовижно різноманітних за своєю морфологією, екологією та поведінкою. Передбачається, що якщо і не всі, то багато з них виникли в ході адаптивної радіації (Adaptive radiation), тобто сталися від одного або небагатьох видів-предків, які потрапили в озеро в якийсь момент після його виникнення.

Сучасні методи секвенування та аналізу геномів дозволили колективу швейцарських біологів піддати це припущення найсерйознішій перевірці. Вчені ловили цихлид з 2014 по 2017 рік в 130 точках на озері і в його околицях. Зібрана колекція покриває практично все видове розмаїття цихлід Танганьїки. Крім того, вона включає 18 видів з прилеглих річок і ще 32 види з інших регіонів (вони використовувалися в якості зовнішніх груп, див. Outgroup). Загалом було відсеквеновано 547 геномів. Для більшості видів бралися геноми двох особин — самця і самки.

Це дозволило побудувати найнадійніше на сьогоднішній день еволюційне дерево цихлід Танганьїки (рис. 1). Головний висновок полягає в тому, що всі види, крім трьох, сходять до загального предка, який, судячи з відкаліброваних за допомогою палеонтологічних даних молекулярних годинників, жив 9,7 млн років тому (95-відсотковий довірчий інтервал: 10,1-9,1 млн років). Таким чином, час життя спільного предка майже всіх цихлід Танганьїки збігається з часом формування озера. Враховуючи, що всі нащадки цього предка є ендеміками Танганьїки і прилеглих річок, даний факт є вагомим аргументом на користь того, що в озері дійсно відбулася адаптивна радіація. Незабаром після формування озера в нього потрапив вид-предок, чиї нащадки надалі освоїли різні екологічні ніші, розділившись на безліч еволюційних гілок.

Тільки три місцеві види виявилися пізнішими вселенцями: Coptodon rendalli, Oreochromis tanganicae і Tylochromis polylepis (їх філогенетичне положення показано на рис. 1 праворуч вгорі). Ці види відносяться до гілок, що давно розійшлися, інші представники яких живуть не в Танганьїці. Всі інші таксони місцевих цихлід, а саме 13 триб, 52 роду і близько 240 видів (в систематиці на видовому рівні є спірні моменти, тому число видів приблизне), майже напевно з’явилися безпосередньо в озері в ході адаптивної радіації.

Адаптивна радіація заснована на освоєнні різних місцезнаходження і дробленні ніш, тому логічно припустити, що морфологічна диверсифікація цихлід Танганьїки була тісно пов’язана з диверсифікацією екологічної. Інакше кажучи, морфологічні відмінності повинні відображати відмінності в способі життя (глибині проживання, дієті, шлюбній поведінці та ін.).

Щоб розібратися в динаміці процесу, автори спробували кількісно оцінити морфологічне та екологічне розмаїття цихлід Танганьїки на різних етапах їх еволюції. Морфологічне розмаїття оцінювалося шляхом скрупульозного морфометричного аналізу трьох груп ознак, пов’язаних з формою тіла і будовою щелеп: верхній ротовій, тобто звичайній щелепі, і нижній глоточній (див.:Глоточні щелепи цихлід спочатку забезпечили їм успіх, а потім прирекли на вимирання, «Елементи», 02.12.2015).

Екологічне розмаїття оцінювалося за співвідношенням стабільних ізотопів вуглецю і азоту (^ 13C і δ¹⁵N) в м’язовій тканині. Раніше було показано, що за величиною в 13C можна судити про приуроченість озерних видів до донних або пелагічних спільнот: чим сильніший зв’язок з дном, тим вище — 13C. Величина δ¹⁵N пов’язана з трофічним рівнем: у хижаків вона максимальна, у продуцентів — мінімальна. Автори перевірили ці закономірності на мешканцях Танганьїки і переконалися, що вони працюють.

Витончений статистичний аналіз усіх цих показників підтвердив, що обрані морфологічні ознаки тісно пов’язані з екологією цихлід. Іншими словами, за даними про форму тіла і будову щелеп можна з відомою часткою впевненості судити про спосіб життя виду. Зокрема, види з високим тілом, обертеним книзу ротом і втовщеною нижньою глоточною щелепою характеризуються високими значеннями в 13C і низькими значеннями δ¹⁵N. Такі види, як правило, тримаються біля дна на мілководдях і віддають перевагу рослинній дієті. У цихлід з подовженим тілом, спрямованим вперед або вгору ротом і тонкими глоточними щелепами значення в 13C низькі, а δ¹⁵N — високі, що відповідає пелагічному способу життя і більш високому положенню в харчовому ланцюгу.

Зіставляючи морфологічні дані з еволюційним деревом, автори спробували оцінити тимчасову послідовність подій під час адаптивної радіації. При цьому крім трьох «екологічно значущих» груп ознак, про які вже говорилося, використовувалися дані по фарбуванню, яке у цихлід Танганьїки дуже різноманітна і відображає не тільки екологічну специфіку, але і особливості шлюбної поведінки і причуди статевого відбору.

Головні результати відображені на рис. 2.

Ріс. 2. Швидкість еволюції різних морфологічних ознак і динаміка розширення «морфологічного простору» в ході адаптивної радіації цихлід Танганьїки. Ліворуч різними кольорами показано швидкість еволюційних змін ознак у різних гілках. Справа показана динаміка розширення морфологічного простору порівняно з модельною ситуацією, в якій ознаки еволюціонують випадково (ненаправлено). Позитивні значення на графіках відповідають періодам морфо-екологічної експансії, коли цихліди активно освоювали якісь нові місцезнаходження, способи життя, дієти або шлюбні сигнали, що супроводжувалося зростанням морфологічного розмаїття. Від’ємні значення відповідають періодам дроблення ніш, тобто більш щільній упаковці видів в межах вже освоєних областей адаптивного простору. На кожному графіку також показана монотонно зростаюча крива, що відображає відсоток еволюційних ліній, що вже існували до даного моменту часу. Потрібно пам’ятати, що в дослідженні враховувалися тільки сучасні види цихлід, хоча ясно, що багато видів, що з’явилися в ході адаптивної радіації, не дожили до сучасності. Зображення з обговорюваної статті в Nature

Мабуть, освоєння цихлідами доступного морфо-екологічного простору проходило в кілька етапів. На ранніх стадіях адаптивної радіації (до 7 млн років тому) йшло стрімке зростання різноманітності форми тіла і будови нижньої глоточної щелепи. Ймовірно, це відображає швидке освоєння широкого спектру місцезнаходження і дієт в недавно сформованому озері, де було ще багато вільних ніш, а значить і еволюційних можливостей.

Швидке зростання різноманітності верхніх щелеп відбувалося пізніше: від 6 до 4 млн років тому. Ще пізніше, 1-2 млн років тому, був другий період прискореної диверсифікації нижньої глоточної щелепи. Можливо, ці процеси відображають більш ретельне освоєння вже використовуваних трофічних ніш, тобто більш глибоку харчову спеціалізацію цихлід Танганьїки, або освоєння якихось нових кормових ресурсів. Зрештою, не тільки цихлиди еволюціонували в озері: їх кормові об’єкти теж могли нарощувати своє розмаїття.

Щодо забарвлення, то її різноманітність різко зросла зовсім недавно — протягом останнього мільйона років. Втім, цей висновок не надто надійний. Справа в тому, що для забарвлення взагалі характерний дуже високий темп еволюційних змін: це «поверхневий» ознака, мало пов’язаний з іншими морфологічними параметрами і здатний швидко змінюватися, наприклад, під дією статевого відбору. Тому не можна виключити, що періоди швидкого зростання різноманітності забарвлення траплялися біля цихлід Танганьїки і в більш стародавні епохи, але їх сліди у сучасних видів стерлися через занадто швидку недавню еволюцію ознаки. З іншого боку, швидка еволюція забарвлення не була загальним і непохитним законом під час адаптивної радіації цихлід Танганьїки: у двох з 13 триб (Ectodini і Limnochromini) забарвлення в останні мільйони років змінювалося, навпаки, дуже повільно (синя гілка на лівому нижньому дереві на рис. 2). Загалом автори схиляються до думки, що різке зростання різноманітності забарвлення протягом останнього мільйона років в інших 11 трибах — швидше реальний факт, ніж артефакт використаних даних і методів.

Так чи інакше, дослідження показало, що адаптивна радіація цихлід Танганьїки була довгим, поетапним процесом. Це суперечить ідеям, що висловлювалися в літературі, про те, що адаптивна радіація зазвичай являє собою короткий період надшвидкої еволюції, за яким слідує стазис.

Вчені спробували знайти зв’язок між особливостями геномів цихлід і швидкістю видоутворення в різних гілках (трибах). Про швидкість видоутворення судили просто за кількістю видів у трибі. Це, звичайно, не дуже надійний підхід, адже види не тільки з’являються, а й вимирають. Тому кількість сучасних видів у трибі відображає не швидкість появи нових видів, а різність швидкостей появи і вимирання. Але з цим поки нічого не можна вдіяти, оскільки палеонтологічний літопис цихлід занадто фрагментарний. В обговорюваній роботі вона враховувалася тільки при калібруванні молекулярних годинників, а всі інші висновки засновані виключно на сучасних видах.

Проведений аналіз не виявив зв’язку між видовим багатством триб і такими особливостями геномів, як число мобільних генетичних елементів, генних дупликацій і слідів дії відбору на білок-кодуючі послідовності. Це суперечить висновкам, отриманим раніше на основі аналізу невеликого числа геномів (див.:Геноми африканських риб прояснюють механізми швидкого видоутворення, «Елементи», 29.09.2014).

Зате виявилася позитивна кореляція між числом видів в трибі і середнім рівнем гетерозіготності риб, що входять в цю трибу. Гетерозіготність, у свою чергу, корелює з наявністю слідів привнесення генів з інших видових генофондів, тобто міжвидової гібридизації (для пошуку таких слідів розроблений значний арсенал методів, не в останню чергу завдяки безпрецедентним зусиллям щодо з’ясування того, з ким і коли схрещувалися наші недавні предки). Автори виявили сліди сотень подій гібридизації між видами всередині триби і кілька гіпотетичних випадків схрещування представників різних триб. Це узгоджується з ідеєю про те, що епізодичне схрещення між представниками ліній може додатково прискорювати диверсифікацію (наприклад, за рахунок появи нових комбінацій ознак).

Дослідження наблизило нас до розуміння механізмів адаптивної радіації, хоча багато його висновків мають лише попередній характер. Неясно, які з помічених тенденцій унікальні для цихлід Танганьїки, а які типові для всіх або багатьох адаптивних радіацій. Будемо сподіватися, що скоро ми побачимо співставні за масштабом дослідження цихлід з озер Вікторія і Малаві.

Джерело: Fabrizia Ronco, Michael Matschiner, Astrid Böhne, Anna Boila, Heinz H. Büscher, Athimed El Taher, Adrian Indermaur, Milan Malinsky, Virginie Ricci, Ansgar Kahmen, Sissel Jentoft & Walter Salzburger. Drivers and dynamics of a massive adaptive radiation in cichlid fishes // Nature. 2020. DOI: 10.1038/s41586-020-2930-4.

Див. також:

1) Геноми африканських риб прояснюють механізми швидкого видоутворення, «Елементи», 29.09.2014.

2) Цихліди — жива модель незалежної паралельної еволюції, «Елементи», 14.11.2012.

3) Глоточні щелепи ціхлід спочатку забезпечили їм успіх, а потім прирекли на вимирання, «Елементи», 02.12.2015.

4) Еволюція кольорового зору африканських «африканських», «Елементи», «», Елементи «,

Олександр Марков