«Чим вже аркуш, тим яскравіша гусениця»

Гусениця Papilio machaon L. — приклад попереджувального забарвлення. Ці гусениці живуть на зонтичних рослинах з вузьким листям. (Фото з сайту ru.wikipedia.org)

Проаналізувавши різноманітні дані про гусениць метеликів-вітрильників роду Papilio (Lepidoptera: Papilionidae), ентомологи з Арізонського та Альбертського університетів дійшли висновку, що поряд з дієтою, що містить неїстівні або отруйні для хижаків речовини, на виникнення попереджувального забарвлення істотно впливають умови проживання. Так, гусениці, що мешкають на трав’янистих рослинах і чагарниках з вузьким листям, незалежно від таксономічного походження цих рослин, з більшою ймовірністю набувають попереджувального забарвлення порівняно з гусеницями, що живуть тільки на деревах, чагарниках або на трав’янистих рослинах з широким листям.

Попереджувальне (або апосематичне) забарвлення розвивається у деяких організмів як засіб захисту від нападу хижаків: вона сигналізує про небезпеку або неїстівність видобутку. Таке забарвлення може бути помітним постійно (оси, бджоли, джмелі, багато яскравих клопів, багатоніжки-сколопендри і ківсяки, саламандри і деякі жаби) або проявлятися при «загрозливих» позах (демонстрація «очей» на задніх крилах оччастого бражника, демонстрація яскравого черевця жабою-жерлянкою).

Навпаки, покровительська (або криптична, від греч. криптос — таємний) фарба поширена серед тварин, які маскуються на тлі навколишніх предметів. Таке забарвлення може або служити пасивним засобом захисту (захисне забарвлення), або забезпечувати краще маскування хижака (наприклад, смугасте забарвлення окуня і щуки, плямисте забарвлення леопарда, зелене забарвлення багатьох видів богомолів). Захисне забарвлення має, зокрема, багато кобилок (їх колір змінюється в залежності від умов їх проживання), схожі на гілочки гусениці багатьох метеликів-п’яденців, що гніздяться на землі птиці.

Особлива форма захисного забарвлення — міметизм (від греч. міметес — наслідувач) — зовнішня схожість неядовитої тварини одного виду з отруйним або неїстівним іншим видом тварини. Класичний приклад міметизму — схожість метелика-скляниці з осами, багатьох видів мух-журчалок — з бджолами або осами.

Три типи забарвлення гусениць Papilio: a) захисне забарвлення, що нагадує пташиний послід (Papilio cresphontes); b) зелене захисне забарвлення (P.rutulus); c) попереджувальне забарвлення (P.polyxenes). Фото з обговорюваної статті в PNAS

Виникнення того чи іншого типу забарвлення дуже зручно вивчати на прикладі метеликів-вітрильників (Lepidoptera: Papilionidae). Про життя цих великих красивих метеликів зібрано досить багато відомостей, оскільки вітрильники, особливо рід Papilio, служать моделлю для вивчення поведінки, екології, еволюції та фізіології комах. Вітрильники роду Papilio об’єднують близько 200 видів і зустрічаються на всіх континентах, крім Антарктики.

Представники роду помітно розрізняються за широтою харчових уподобань — деякі види (Papilio nobilis, Papilio machaon hippocrates, Papilio birchalli, Papilio pilumnus, Papilio esperanza) — монофаги, тобто розвиваються на кормових рослинах тільки одного виду. Інші — поліфаги, наприклад гусениці Papilio zelicaon мешкають на рослинах 45 видів. Дієта гусениць Papilio включає рослини понад 400 видів з більш ніж 20 сімейств, що належать до різних життєвих форм (від трави до дерев) і з різними за розміром і формою листям. Багато з цих рослин містять отруйні хімічні речовини, які або відкладаються в тілі гусениць, або присутні в їх кишечнику, роблячи їх неїстівними або отруйними як для хребетних (в основному птахів), так і для безхребетних хижаків. Хижаки на власному досвіді навчаються уникати таких гусениць: загибель однієї особини приносить користь іншим.

Однак для захисту від хижаків гусениці Papilio вдаються до двох протилежних стратегій. Частина видів використовує покровительське захисне забарвлення — або плямисту, що нагадує пташиний послід, або зелену, що дозволяє зливатися з фоном кормової рослини. Інші види набули яскравого попереджувального (апосематичного) забарвлення, що відразу сигналізує про небезпеку і відлякує хижака.

Деякі види жаб-древолазів настільки отруйні, що їхня отрута навіть використовується місцевим населенням для виготовлення отруєних стріл. Про свою неїстівність жаби попереджають яскравим забарвленням. (Фото з сайту www.ryanphotographic.com)

Прийнято вважати, що головну роль у становленні та збереженні попереджувального забарвлення відіграє дієта і пов’язаний з нею розвиток токсичності організму — як, наприклад, у ядовитих жаб-древолазів (Dendrobatidae, poison arrow frog), чия отруєна навіть використовується для виготовлення отруєних наконечників стріл.

Щоб з’ясувати, з чим пов’язано виникнення у гусениць Papilio попереджувального забарвлення, ентомологи з факультету екології та еволюційної біології Арізонського університету (Тусон, США) і факультету біологічних наук Альбертського університету (Едмонтон, Канада) проаналізували наявні в літературі дані з забарвлення, харчування та місцезнаходження гусениць метеликів-вітрильників роду Papilio і склали для кожного виду список кормових рослин з позначенням вмісту в них токсичних речовин з трьох основних груп — алкалоїдів, фенольних сполук, терпеноїдів. Крім того, для кожної кормової рослини було зазначено, до якої життєвої форми воно відноситься (дерево, куст, трав’яниста рослина) і відзначена ширина його листя. Оскільки середня ширина гусениці Papilio старшого віку становить близько 10 мм, листя кормової рослини шириною менше 20 мм були позначені як вузькі, а шириною більше 20 мм — як широкі.

Побудувавши філогенетичне древо роду Papilio, автори визначили, що апосематичне забарвлення незалежно виникало у гусениць-вітрильників протягом їх еволюції не менше чотирьох разів. Потім за допомогою різних статистичних і ймовірнісних методів автори постаралися з’ясувати, з якими з перерахованих вище ознак корелює виникнення у гусениць-вітрильників попереджувального забарвлення.

Філогенетичне дерево роду Papilio. Утовщені гілки показують види, що розвиваються на трав’янистих рослинах, помаранчевим кольором показано наявність вузького листя в дієті личинок. Затемненим кольором показано види з попереджувальним забарвленням гусениць. Ріс. з обговорюваної статті в PNAS

Виявилося, що однієї тільки токсичності організму, обумовленої хімічним складом кормової рослини, недостатньо для розвитку у гусениць попереджувального забарвлення. Проведений аналіз показав, що ні широта харчової спеціалізації гусениці даного виду (схильність до монофагії або поліфагії), ні наявність або відсутність токсичних речовин у кормовій рослині не пов’язані безпосередньо з розвитком попереджувального забарвлення у вітрильників роду Papilio. Однак виявлено істотний взаємозв’язок між виникненням апосематичного забарвлення та умовами проживання гусениць, зокрема життєвою формою кормової рослини (дерево, чагарник, трав’янисте) і шириною його листя.

Дослідження показало, що попереджувальне забарвлення у гусениць вітрильників роду Papilio виникає переважно у видів, що мешкають на трав’янистих рослинах і чагарниках з вузьким листям. Цікаво, що ця форма забарвлення розвивається у видів з вузькою і широкою харчовою спеціалізацією в роді Papilio з рівною ймовірністю. Все це говорить про те, що у випадку гусениць вітрильників фактори навколишнього середовища, що визначають зовнішні умови взаємодії хижак — жертва, є більш важливими при виробленні попереджувального забарвлення, ніж дієта.

Як матеріал для подальших досліджень автори наводять приклади й інших комах, у яких апосематичні види живуть на трав’янистих рослинах і чагарниках з вузьким листям, а види з покровительським забарвленням — на деревах і рослинах з широким листям. Це жуки-листоїди (Chrysomelidae), гусениці п’ядениць (Geometridae) і божі корівки.

Цікаво, що раніше вважалося, що попереджувальне забарвлення дає видам більше можливостей вибору місцезнаходження, в той час як покровительське забарвлення прив’язує їх до конкретного типу рослин (на якому вони навчилися бути непомітними). Нове дослідження показало, що апосематичні види так само змушені дотримуватися конкретних рослин — оскільки на них їм легше виділитися.

Автори підкреслюють, що середовище проживання гусениць, що впливає на їх апосематизм, включає в себе два різнорідних фактори — візуальний фон (на якому легше або важче виділитися гусеницям) і спільноту хижаків (як хребетних, так і безхребетних), що полюють на рослинах даного виду. За деякими даними, хижаки, які полюють на трав’янистих рослинах і чагарниках з вузьким листям, більш «здатні до навчання», швидше засвоюють на своєму досвіді небезпеку гусениць з яскравим забарвленням, ніж «деревні» хижаки. Однак з’ясування того, який з двох факторів в якій мірі впливає на виникнення попереджувального забарвлення, — також предмет для подальших досліджень.

Джерело: Kathleen L. Prudic, Jeffrey C. Oliver, Felix A. H. Sperling. The signal environment is more important than diet or chemical specialization in the evolution of warning coloration // PNAS. 2007. V. 104. P. 19381–19386.

Микола Горностаєв