Рослини здатні сприймати феромони комах

Ріс. 1. Самець мухи-строкрилки Eurosta solidaginis на аркуші золотарника найвищого Solidago altissima (А) і рослини золотарника з галлами, викликаними життєдіяльністю личинок мухи (B). Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Американські вчені відкрили дивовижну здатність рослин відчувати запахи комах, що сидять на цих рослинах. Вони показали, що золотарник (рослина з сімейства складнокольорових) сприймає феромон самця мухи-строкатрокрилки, щоб підготуватися і «дати відсіч» самкам строкрилок, які збираються відкласти в рослину яйця. Тому самки, які прилітають на феромон, воліють відкладати яйця в інші рослини.

Той факт, що рослини починають виділяти специфічні речовини, коли на них нападають комахи-шкідники, відомий вченим порівняно давно. Ця якість вміло використовується паразитоїдами (іншими комахами, які відкладають яйця в комах-шкідниках цих рослин), які залучаються цим запахом (див., наприклад, De Moraes et al., 1998. Herbivore-infested plants selectively attract parasitoids). Виділення специфічного запаху вигідно не тільки рослині (шкідники заражаються паразитоїдами і гинуть), а й самим паразитоїдам (не треба витрачати час на пошуки жертви). Не так давно було відкрито, що самі рослини також можуть сприймати запахи. Наприклад, паразитична рослина повиліка росте в напрямку рослини-господаря за градієнтом запаху, що виділяється цією рослиною. Рослини, мабуть, можуть також відчувати запахи, що виділяються іншими рослинами, що ростуть поруч, при пошкодженні їх тканин. Яким чином рослини це роблять, поки залишається загадкою.

Американські біологи з Пенсільванського університету провели дослідження, в якому продемонстрували ще один дивовижний приклад здатності рослин до сприйняття запахів. Вони досліджували взаємини між золотарником Solidago altissima і мухою-строкатрокрилкою Eurosta solidaginis, що відкладає яйця в тканині рослин. Личинки мухи викликають деформацію рослинної тканини і утворення шароподібних галлів (рис. 1). Рослина від цього не вмирає, але галоутворення послаблює його — призводить до уповільнення зростання і зниження кількості насіння. Самці мух E. solidaginis, сидячи на рослинах золотарника, приваблюють самок, випускаючи специфічний феромон. Треба зауважити, що століття строкарилок достатньо короток; у дорослому стані вони практично не харчуються, і головне їхнє завдання — спаритися і залишити потомство. Тому дорослі самці тільки і зайняті тим, що випускають феромони і доглядають за самками. Після спарювання самки практично відразу відкладають яйця, нерідко на ту ж саму рослину, де відбувалося спарювання. Автори припустили, що феромон, що виділяється самцем, сприймається також і рослиною, в результаті чого запускається захисна реакція і рослина стає менш вразлива до комахи-шкідника.

Для перевірки цієї, що здається на перший погляд фантастичної, гіпотези автори поміщали самців строкатих крилок на листя золотарника і закривали сітчастими мішечками, щоб вони не відлетіли. Самців утримували на золотарнику протягом трьох днів, після чого рахували сліди відкладки яєць (автори вміли визначати місця проколу яйцекладом строкрилки) протягом місяця. Були також поставлені контрольні експерименти: в одному випадку на аркуші золотарника утримували під сіткою самку E. solidaginis, в іншому випадку — кімнатну муху Musca domestica, а в третьому випадку під сітку нікого не садили.

Виявилося, що на тих рослинах, на яких утримували самців строкатрокрилок, було майже в 4 рази менше слідів відкладки яєць, ніж на рослинах в контрольних експериментах (рис. 2А). Тобто самки E. solidaginis уникали відкладати яйця на ті рослини, на яких сиділи їхні самці. Крім того, відомо, що перед тим, як відкладати яйця, самки перевіряють «якість» субстрату, жують втечі і залишають погризи на рослині. Так от, виявилося, що цих слідів менше на рослинах, на яких сиділи самці E. solidaginis (рис. 2В). Мабуть ці рослини виявилися «зіпсовані» з точки зору самок.

Рис, 2. A — інтенсивність відкладки яєць самицями строкрилок E. solidaginis на втечі золотарника S. altissima знижувалася майже в 4 рази після того, як самці строкрилок (зелений стовпчик) на тих же втечах залучали самок, випускаючи феромони; інші три стовпчики відповідають частоті відкладки яєць на втечі золотарника в трьох контрольних групах. B — число пожованого листя золотарника самицями строкрилок також сиділи на цьому листі (зелений стовпчик) порівняно з контрольними групами. Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Якщо вищеописана серія експериментів проводилася в полі, то наступні експерименти ставили в лабораторії. Золотарник S. altissima любить ще один вид комах — жук-листоєд Trirhabda virgata. Раніше була відзначена негативна залежність між строкатрокрилкою і листоїдом, що показує, що золотарник, пошкоджений листоїдом, рідше заражається строкрилкою, і навпаки. У лабораторних експериментах на золотарник поміщали на 24 години самця строкрилки, після чого також на 24 години саджали листоїда. У цьому випадку жук пошкоджував тканини рослини приблизно вдвічі менше, ніж у контролі (рис. 3В). Щоб перевірити, що всьому виною саме феромони, що виділяються мухою, а не якась інша мушина активність, автори обробляли листя золотарника екстрактами мушиних феромонів. Результат виявився той же: листоїду не дуже подобалося листя золотарника, оброблене мушиними феромонами (рис. 3С). А ось коли рослину обробили феромоном метелики Striacosta albicosta, шкідника кукурудзи і бобів, жук дуже охоче поїдав листя золотарника, так само як і в контролі (рис. 3Е).

Рис, 3. Активність поїдання листя золотарника S. altissima жуком-листоїдом T. virgata. A — дорослий жук. B — кількість з’їденої тканини листа дорослим жуком в контролі (синій стовпчик) і після того, як самець строкрилки випускав феромони (зелений стовпчик). C — кількість з’їденої тканини листа дорослим жуком в контролі і після обробки золотарника феромоном строкрилки. D — личинка жука. E — кількість з’їденої тканини листа личинкою жука в контролі (синій стовпчик), після того, як самець строкрилки випускав феромони (зелений стовпчик) і після обробки золотарника феромоном метелика S. albicosta (жовтий стовпчик). Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Відомо, що захисна реакція рослини виражається в підвищенні синтезу особливого фітогормону жасмонової кислоти. Цей фітогормон регулює експресію генів, що беруть участь у загоєнні пошкоджень, які виникають при поїданні їх травоїдними тваринами. Автори вимірювали рівень жасмонової кислоти в рослині після обробки феромоном самця строкрилки і після висаджування на рослину листоїду. Цей рівень був дуже малий після обробки феромоном і порівняємо з контролем, але підвищувався після того, як листоїд погриз рослину. При цьому в контролі (тобто в рослині, не обробленій феромоном строкрилок) рівень цієї кислоти підвищувався приблизно в 5 разів, тоді як у рослині, обробленій феромоном, він збільшувався в 40 разів (рис. 4).

Рис, 4. Рівень жасмонової кислоти в листях золотарника відносно низький після обробки феромоном строкрилки і порівняємо з контролем (ліва пара стовпчиків). Після того, як жук-листоїд харчувався цим листям протягом 6 годин, рівень жасмонової кислоти виріс в обох випадках, але він виявився істотно вищим у разі листя, обробленого феромоном (зелений стовпчик). Малюнок з обговорюваної статті в PNAS

Отже, автори показали, що обробка самцевими феромонами строкатрокрилки підвищує захисну реакцію золотарника на напад двох специфічних шкідників — тієї ж строкрилки і листоїда. Самка строкатрокрилки істотно рідше відкладає яйця в ці рослини, а в більш ранньому дослідженні було показано, що і личиночна смертність на ранніх стадіях також вище в галах тих рослин, на яких сиділи самці, залучаючи самиць. Листоїди (як личинки, так і дорослі жуки) менш активно поїдають листя золотарника, на якому перед цим сиділи самці строкрилок. Автори вважають, що в даному випадку спрацьовує так званий ефект передування, або праймінг, коли активація одного процесу запускає інший, але пов’язаний з першим процес. Той факт, що рівень жасмонової кислоти підвищується не відразу після обробки золотарника феромоном строкрилки, а у відповідь на наступні пошкодження (рис. 4), підтверджує цю гіпотезу. Захисний праймінг у рослин раніше був показаний у відповідь на пробігання комахи по листу, а також у відповідь на обламування трихом (волосин, присутніх на різних органах рослини) тими ж комахами. Але ось праймінг у відповідь на сприйняття рослиною запаху шкідника продемонстрований вперше в обговорюваній роботі.

Автори обговорюють і інші можливі інтерпретації їх результатів. Наприклад, можна припустити, що самець строкрилки, який випускає феромони, виділяє ще якісь нелетючі речовини на поверхню листя або стеблів золотарника. Але тоді автори не отримали б підвищення рівня жасмонової кислоти у відповідь на обробку золотарника екстрактом феромона, коли самі самці не сиділи на рослині.

Примітно, що коли золотарник обробили феромоном метелики S. albicosta (шкідника кукурудзи і бобів), це не вплинуло на активність поїдання рослини жуком-листоїдом (рис. 3Е). Крім того, коли самця строкатрокрилки садили на рослини кукурудзи, а після них саджали гусениць метелики Heliothis virescens, які не спеціалізуються на кукурудзі і їдять багато чого іншого, то гусениці поїдали кукурудзу так само активно, як зазвичай. Таким чином, праймінг працює в разі пари золотарник — комаха-фахівець і не працює в разі комахи, яка не спеціалізується на цій рослині або є поліфагом.

Автори вважають, що розпізнавання рослинами запахів комах може бути досить поширеним явищем. На їхню думку, найбільш ймовірно знайти ці властивості в системах «рослина — комаха-фахівець», оскільки комахи-поліфаги не настільки тісно прив’язані до конкретного виду рослин, а тому рослині не настільки актуально виробляти захисні властивості. Також, на думку авторів, найбільш вірогідними кандидатами на сигнальні запахи шкідників можуть бути саме феромони, оскільки дуже часто доглядання і відкладання яєць відбуваються в одному місці.

Залишається ще вирішити «маленьку» задачу: з’ясувати, як рослини сприймають запахи…

Джерело: Anjel M. Helms, Consuelo M. De Moraes, John F. Tooker, Mark C. Mescher. Exposure of Solidago altissima plants to volatile emissions of an insect antagonist (Eurosta solidaginis) deters subsequent herbivory // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2013. V. 110(1). P. 199–204.

Варвара Веденіна